ΜΕΛΕΤΗ ΤΩΝ ΔΙΠΤΕΡΩΝ ΕΝΤΟΜΩΝ ΤΟΥ ΓΕΝΟΥΣ CULICOIDES ΣΤΗΝ ΕΛΛΑΔΑ

ΑΡΙΣΤΟΤΕΛΕΙΟ ΠΑΝΕΠΙΣΤΗΜΙΟ ΘΕΣΣΑΛΟΝΙΚΗΣ ΚΤΗΝΙΑΤΡΙΚΗ ΣΧΟΛΗ ΕΡΓΑΣΤΗΡΙΟ ΠΑΡΑΣΙΤΟΛΟΓΙΑΣ ΚΑΙ ΠΑΡΑΣΙΤΙΚΩΝ ΝΟΣΗΜΑΤΩΝ ΜΕΛΕΤΗ ΤΩΝ ΔΙΠΤΕΡΩΝ ΕΝΤΟΜΩΝ ΤΟΥ ΓΕΝΟΥΣ CULICOIDES ΣΤΗΝ ΕΛΛΑΔΑ ΜΙΧΑΗΛ Ι. ΠΑΤΑΚΑΚΗΣ ΚΤΗΝΙΑΤΡΟΣ M.Sc. ΔΙΔΑΚΤΟΡΙΚΗ ΔΙΑΤΡΙΒΗ ΘΕΣΣΑΛΟΝΙΚΗ 2008

ΑΡΙΣΤΟΤΕΛΕΙΟ ΠΑΝΕΠΙΣΤΗΜΙΟ ΘΕΣΣΑΛΟΝΙΚΗΣ ΚΤΗΝΙΑΤΡΙΚΗ ΣΧΟΛΗ ΕΡΓΑΣΤΗΡΙΟ ΠΑΡΑΣΙΤΟΛΟΓΙΑΣ ΚΑΙ ΠΑΡΑΣΙΤΙΚΩΝ ΝΟΣΗΜΑΤΩΝ ΜΕΛΕΤΗ ΤΩΝ ΔΙΠΤΕΡΩΝ ΕΝΤΟΜΩΝ ΤΟΥ ΓΕΝΟΥΣ CULICOIDES ΣΤΗΝ ΕΛΛΑΔΑ ΜΙΧΑΗΛ Ι. ΠΑΤΑΚΑΚΗΣ ΚΤΗΝΙΑΤΡΟΣ M.Sc. ΔΙΔΑΚΤΟΡΙΚΗ ΔΙΑΤΡΙΒΗ ΤΡΙΜΕΛΗΣ ΣΥΜΒΟΥΛΕΥΤΙΚΗ ΕΠΙΤΡΟΠΗ Καθηγητής Σ. Φρύδας Επιβλέπων Ομότιμος Καθηγητής Ο. Παπαδόπουλος Μέλος Συμβ. Επιτροπής Αναπλ. Καθηγήτρια Μ. Παπαζαχαριάδου Μέλος Συμβ. Επιτροπής ΕΠΤΑΜΕΛΗΣ ΕΞΕΤΑΣΤΙΚΗ ΕΠΙΤΡΟΠΗ Φρύδας Σταύρος, Καθηγητής Κτηνιατρικής Σχολής Α.Π.Θ. Προφήτου Δήμητρα, Καθηγήτρια Γεωπονικής Σχολής Α.Π.Θ. Λαζαρίδου Μαρία, Καθηγήτρια Τμήματος βιολογίας Α.Π.Θ. Παπαζαχαριάδου Μαργαρίτα, Αν. Καθηγήτρια Κτηνιατρικής Σχολής Α.Π.Θ. Παπαδόπουλος Ηλίας, Επ. Καθηγητής Κτηνιατρικής Σχολής Α.Π.Θ. Παπαναστασοπούλου Μαρία, Επ. Καθηγήτρια Κτηνιατρικής Σχολής Α.Π.Θ. Γεωργιάδης Μάριος, Λέκτορας Κτηνιατρικής Σχολής Α.Π.Θ. ΘΕΣΣΑΛΟΝΙΚΗ 2008 2

στη γυναίκα μου Δέσποινα στο γιό μου Γιάννη 3

ΠΕΡΙΕΧΟΜΕΝΑ ΕΙΣΑΓΩΓΗ 6 ΜΕΡΟΣ ΠΡΩΤΟ 8 ΒΙΒΛΙΟΓΡΑΦΙΚΗ ΑΝΑΣΚΟΠΗΣΗ 9 1. ΤΑΞΙΝΟΜΗΣΗ-ΙΣΤΟΡΙΚΟ 9 2. ΜΟΡΦΟΛΟΓΙΑ 9 2.1. Ενήλικο 9 2.2. Προνύμφες 11 2.3. Νύμφη 12 3. ΒΙΟΛΟΓΙΑ των Culicoides spp 13 3.1. Ωοτοκία 13 3.2 Προνύμφες 15 3.3. Νύμφη 15 3.4. Ενήλικο 16 4. Η ΔΙΑΙΤΗΤΙΚΗ ΣΥΜΠΕΡΙΦΟΡΑ ΤΩΝ ΘΗΛΥΚΩΝ 17 5. ΕΣΤΙΕΣ ΚΑΙ ΠΕΡΙΟΧΕΣ ΑΝΑΠΑΡΑΓΩΓΗΣ ΤΩΝ Culicoides 20 6. Η ΕΠΙΔΡΑΣΗ ΤΩΝ Culicoides ΣΤΗΝ ΥΓΕΙΑ ΖΩΩΝ ΚΑΙ ΑΝΘΡΩΠΟΥ 22 7. ΚΑΤΑΠΟΛΕΜΗΣΗ ΚΑΙ ΕΛΕΓΧΟΣ ΤΩΝ Culicoides 24 8. ΤΑΥΤΟΠΟΙΗΣΗ ΤΩΝ Culicoides 29 ΜΕΡΟΣ ΔΕΥΤΕΡΟ 33 ΥΛΙΚΑ ΚΑΙ ΜΕΘΟΔΟΙ 33 1.1. Σχεδιασμός και εφαρμογή των παγιδεύσεων των εντόμων 33 1.2. Σήμανση των εντομοσυλλογών 34 1.3. Επιλογή της τοποθεσίας παγίδευσης των Culicoides 34 1.4. Η παγίδα και τα άλλα υλικά και όργανα συλλογής των εντόμων 35 1.5. Η λειτουργία της παγίδας και η συλλογή των Culicoides 38 2.1. Καταγραφή των εντόμων και ταυτοποίηση των Culicoides 40 2.2. Διαδικασία μονιμοποίησης των Culicoides 41 2.3. Ταυτοποίηση των ειδών Culicoides που συλλέχθηκαν στην έρευνα αυτή. 44 Culicoides obsoletus 44 Culicoides scoticus 45 Culicoides pulicaris 46 Culicoides punctatus 47 Culicoides newsteadi 48 Culicoides circumscriptus 49 Culicoides fagineus 50 Culicoides cataneii 51 Culicoides puncticollis 52 Culicoides riethi 53 Culicoides kibunensis, (συν. C. cubitalis) 54 Culicoides festivipennis (συν. C. odibilis) 55 4

Culicoides parroti 56 Culicoides maritimus, 57 Culicoides achrayi 58 Culicoides pallidicornis 59 Culicoides pictipennis, 60 Culicoides univittatus (συν.c. agathensis) 61 Culicoides fascipennis 62 Culicoides furcillatus 63 Culicoides impunctatus 64 Culicoides imicola 65 Culicoides odiatus, (συν. C. lailae) 66 Culicoides oxystoma (Schultzei complex) 67 Culicoides saevus 68 Culicoides kurensis 69 Culicoides paolae 70 Culicoides longipennis 71 Culicoides shaklawensis 72 Culicoides gejgelensis 73 Culicoides sejfadinei 74 Culicoides dzhafarovi 75 Culicoides denisoni 76 Culicoides kolymbiensis 76 Culicoides paradisionensis 77 2.3. Ανάλυση της συλλογής 77 ΑΠΟΤΕΛΕΣΜΑΤΑ ΚΑΙ ΣΥΖΗΤΗΣΗ 79 Είδη των Culicoides στην Ελλάδα 80 Κεφάλαιο Πρώτο 82 Κεφάλαιο Δεύτερο 102 ΣΥΜΠΕΡΑΣΜΑΤΑ 165 ΠΕΡΙΛΗΨΗ 166 SUMMARY 169 ΠΑΡΑΡΤΗΜΑΤΑ 171 ΒΙΒΛΙΟΓΡΑΦΙΑ 179 5

ΕΙΣΑΓΩΓΗ Η μελέτη των ειδών του γένους Culicoides απασχολεί τη διεθνή επιστημονική κοινότητα επειδή αυτά μεταδίδουν κυρίως στα ζώα αλλά και στον άνθρωπο νοσήματα που οφείλονται σε πρωτόζωα, ιούς και έλμινθες. Αν και η ταυτοποίηση των ειδών του γένους Culicoides δεν έχει πλήρως ολοκληρωθεί σε πολλά από τα ευρωπαϊκά κράτη, ως παθογόνα είδη μέχρι σήμερα αναφέρονται διεθνώς τα συμπλέγματα (complexes) των C. obsoletus και C. pulicaris και το είδος C. imicola, επειδή μεταδίδουν τον καταρροϊκό πυρετό στα πρόβατα και την αφρικανική πανώλη στα ιπποειδή. Η εμφάνιση και η εξάπλωση του ιού του καταρροϊκού πυρετού του προβάτου στην Ελλάδα για πρώτη φορά το 1979, μετά από 22 χρόνια απουσίας από την Ευρώπη, και η επανεμφάνισή του το 1998 στην Ελλάδα και το 2000 στην Ιταλία, Ισπανία και τη Γαλλία οδήγησε τους ευρωπαίους επιστήμονες στη συστηματική μελέτη των ειδών του γένους Culicoides. Οι πρώτες μελέτες στην Ελλάδα έγιναν από ξένους επιστήμονες και αφορούσαν ορισμένες περιοχές αυτής, όπως Λέσβο, Ρόδο, Ν. Απολλωνία, Σικούριο Λάρισας και Κορωπί Αττικής (Boorman και Wilkinson, 1983, Mellor και συν., 1984, Boorman, 1986, 1988). Σκοπός της διδακτορικής διατριβής ήταν η μελέτη των ειδών του γένους Culicoides σε όλη την Ελλάδα, έτσι ώστε να αποκτηθεί η γνώση της κατανομής και της εποχιακής εμφάνισης των εντόμων, προκειμένου να ελεγχθεί ο καταρροϊκός πυρετός των προβάτων, προς όφελος της κτηνοτροφίας και της οικονομίας της χώρας μας. Στο πρώτο μέρος της διδακτορικής διατριβής γίνεται μία σύντομη βιβλιογραφική ανασκόπηση της ταξινόμησης και του ιστορικού των ειδών Culicoides που βρέθηκαν ανά τον κόσμο, της μορφολογίας, της βιολογίας, της διαιτητικής συμπεριφοράς, των εστιών αναπαραγωγής, της επίδρασης των Culicoides spp στην υγεία των ζώων και του ανθρώπου και της καταπολέμησης αυτών. Επίσης, στο πρώτο μέρος, αναφέρονται οι κλείδες ταυτοποίησης του γένους Culicoides και των συμπλεγμάτων (complexes) των Culicoides. Στο δεύτερο μέρος, που αποτελεί τη δική μας έρευνα, περιγράφονται τα υλικά που χρησιμοποιήθηκαν και οι μέθοδοι που εφαρμόσθηκαν για τη συλλογή και την επεξεργασία των Culicoides spp., καθώς και τα μορφολογικά γνωρίσματα ταυτοποίησης των ειδών Culicoides που συλλέχθηκαν. Παρουσιάζονται τα 6

αποτελέσματα της έρευνας και ακολουθεί η συζήτηση των αποτελεσμάτων και η εξαγωγή συμπερασμάτων. Μέρος της διατριβής έγινε στα πλαίσια ερευνητικού ευρωπαϊκού προγράμματος (No. QLK2-2000200611) και η ταυτοποίηση των Culicoides spp. πραγματοποιήθηκε στο Εργαστήριο Παρασιτολογίας του Ινστιτούτου Λοιμωδών και Παρασιτικών Νοσημάτων του Υπουργείου Αγροτικής Ανάπτυξης και Τροφίμων στην Αθήνα. Θα ήθελα να εκφράσω τις θερμές ευχαριστίες μου στα μέλη της τριμελούς συμβουλευτικής επιτροπής. Προς τον καθηγητή κ. Σταύρο Φρύδα για την πολύτιμη βοήθεια και τις συμβουλές του. Προς τον ομότιμο καθηγητή κ. Ορέστη Παπαδόπουλο για τις εύστοχες παρατηρήσεις του και τις πολύτιμες συμβουλές του. Ιδιαίτερα προς την αναπληρώτρια καθηγήτρια κα. Μαργαρίτα Παπαζαχαριάδου για τις πολύτιμες συμβουλές και θετικές παρεμβάσεις της, οι οποίες συνέβαλαν στην πραγματοποίηση αυτής της έρευνας. Εκφράζω επίσης την ευγνωμοσύνη μου προς τους συναδέλφους κτηνιάτρους των Διευθύνσεων Κτηνιατρικής και των αγροτικών κτηνιατρείων της ηπειρωτικής χώρας όσο και των νησιών γιατί χωρίς τη βοήθειά τους θα ήταν αδύνατη η εκτέλεση αυτής της εργασίας. Στους κτηνοτρόφους με τους οποίους συνεργάστηκα οφείλω ένα μεγάλο ευχαριστώ επειδή γνωρίζοντας το μόχθο τους κατανόησα τη συμβολή τους στην ανάπτυξη της χώρας μας. Στους διεθνούς φήμης επιστήμονες στo τομέα της μελέτης των εντόμων Culicoides spp., καθηγητές John Boorman και Philip Mellor οι οποίοι υπήρξαν οι δάσκαλοι μου, συνεργάτες και φίλοι οφείλω παντοτινή ευγνωμοσύνη. Τέλος, θα ήθελα να εκφράσω τις θερμότερες ευχαριστίες και την αγάπη μου για την αμέριστη βοήθεια τους, στις συνεργάτιδες μου στο Εργαστήριο Παρασιτολογίας του Ινστιτούτου Λοιμωδών και Παρασιτικών Νοσημάτων, κτηνίατρο κα. Σοφία Μπουτσίνη, κτηνίατρο κα. Δέσποινα Στούγιου και εργαστηριακή βοηθό κα. Βάϊα Καραγιάννη. 7

ΜΕΡΟΣ ΠΡΩΤΟ 8

ΒΙΒΛΙΟΓΡΑΦΙΚΗ ΑΝΑΣΚΟΠΗΣΗ 1. ΤΑΞΙΝΟΜΗΣΗ - ΙΣΤΟΡΙΚΟ Το γένος Culicoides περιλαμβάνει τις σκνίπες οι οποίες ανήκουν στο φύλο Arthropoda, στην κλάση Insecta, στην υποκλάση Pterygota, στην ομάδα Endopterygota, στην τάξη Diptera, στην υποτάξη Nematocera, και στην οικογένεια Ceratopogonidae. Η οικογένεια Ceratopogonidae υποδιαιρείται σε 4 υποοικογένειες: Forcipomiinae, Dasyheleinae, Leptoconopinae και Ceratopogoninae. Το γένος Culicoides ανήκει στην υποοικογένεια Ceratopogoninae (Wirth και συν., 1974). Έχουν περιγραφεί περίπου 1340 είδη Culicoides. Από αυτά τα 39 ανήκουν σε απολιθώματα, τα οποία ανακαλύφθηκαν σε κεχριμπάρι της Βαλτικής και όπως και τα σύγχρονα είδη, διέθεταν παρόμοια στοματικά μόρια, πράγμα που σημαίνει ότι αυτό το γένος των δίπτερων εντόμων είχε προσαρμοσθεί έτσι ώστε να τρέφεται με αίμα για περισσότερα από 90 εκατομμύρια χρόνια (Borkent και Wirth, 1997). Με βάση αυτή την αρχαία εξελικτική ιστορία, τα υπάρχοντα Culicoides έχουν διαιρεθεί σε 39 υπογένη και αυτά έχουν υποδιαιρεθεί περαιτέρω σε ομάδες ειδών ή συμπλέγματα ειδών (Παράρτημα 1). Ο Κάρολος Λινναίος το 1758 περιέγραψε το C. pulicaris, αλλά κατά τα επόμενα 250 χρόνια, και παρά την συμβολή μίας διακεκριμένης ομάδας ειδικών επιστημόνων (Campbell και Pelham-Clinton, 1960, Delecolle, 1985, Boorman και Rowland, 1988, Glukhova, 1989), δε δημοσιεύθηκε καμία εργασία η οποία να περιλαμβάνει τα Culicoides spp. της Δυτικής Ευρώπης στο σύνολό τους (Meiswinkel και συν.,2004a). Είδη του γένους Culicoides υπάρχουν σε ολόκληρο τον κόσμο εκτός από την Ανταρκτική και τη Νέα Ζηλανδία. Στη Δυτική Ευρώπη έχουν περιγραφεί περίπου 120 είδη Culicoides ενώ βορειότερα, προς τον αρκτικό κύκλο, απαντώνται λιγότερα είδη (μόνο 25 είδη ζούνε πέραν του 60 ου παραλλήλου) (Mellor και συν., 2000). 2. ΜΟΡΦΟΛΟΓΙΑ 2.1. Ενήλικο Τα Culicoides spp. είναι μικροσκοπικά και λεπτά έντομα μεγέθους 1-3 mm και μόνο τα θηλυκά τρέφονται με αίμα. Τα στοματικά τους μόρια ανήκουν στον νύσσοντα 9

μυζητικό τύπο. Η κεφαλή είναι μικρή και φέρει ένα ζευγάρι εξογκωμένων οφθαλμών και ένα ζευγάρι μακρών κεραιών που αποτελούνται από 15 άρθρα και είναι πτεροειδείς στα αρσενικά και τριχωτές στα θηλυκά. (Εικόνα 1). Εικόνα 1. Αρσενικό και θηλυκό Culicoides Οι πτεροειδείς κεραίες των αρσενικών είναι υποδοχείς ήχου με ευαισθησία στους ήχους κίνησης των πτερύγων των θηλυκών (Kettle,1990). Η προβοσκίδα προβάλλει από την κεφαλή κάθετα και προς τα κάτω. Ο θώρακας είναι κυφός και προβάλλει πάνω από την κεφαλή (Χειμωνάς,1974). Σε πολλά είδη ο θώρακας φέρει μαύρα σημάδια και τα μικρά μακρόστενα βαθουλώματα είναι χαρακτηριστικά του είδους. Οι πτέρυγες είναι μικρές, σχετικά πλατιές δίχως λέπια και καλύπτονται από σμήριγγες και μικροσκοπικές τρίχες. Στα περισσότερα είδη, οι πτέρυγες φέρουν ευκρινείς λευκές και σκοτεινόχρωμες κηλίδες μοναδικές για κάθε είδος, πράγμα το οποίο αποτελεί το βασικότερο στοιχείο για την ταυτοποίηση κάθε είδους (Σχήμα 1). Σχήμα 1. Θηλυκό C. nubeculosus. 10

Όταν το έντομο ξεκουράζεται, οι πτέρυγες βρίσκονται πάνω από την κοιλία διπλωμένες, όπως οι λεπίδες του ψαλιδιού. Υπάρχουν τρία ζεύγη δυνατών και σχετικώς κοντών ποδών. Η κοιλία του θηλυκού καταλήγει σε στρογγυλεμένο άκρο, ενώ του αρσενικού σε ένα ζεύγος οργάνων συγκράτησης τα οποία χρησιμεύουν για τη σύζευξη (Service, 1980). Τα ενήλικα αρσενικά εξέρχονται από τις νύμφες πριν από τα θηλυκά. Τα εξερχόμενα ενήλικα συνήθως πετούν μόνο μερικές εκατοντάδες μέτρα γύρω από τα σημεία που αναπτύσσονταν ως προνύμφες και νύμφες, αλλά έχει αναφερθεί για το C. variipennis ακτίνα πτήσεως 4 χιλιομέτρων (Lillie και συν., 1981). Τα Culicoides spp. και ειδικότερα τα είδη τα οποία πετούν ψηλά (Braverman και Linley, 1988), είναι δυνατόν να παρασυρθούν από τα ρεύματα του αέρα σε αποστάσεις εκατοντάδων χιλιομέτρων (Braverman και Chechik, 1996). 2.2. Προνύμφες Οι προνύμφες είναι λεπτές και σχεδόν χωρίς τρίχες, πράγμα το οποίο διευκολύνει τη χαρακτηριστική οφιοειδή κίνησή τους μέσα στο παχύρευστο υλικό όπου ζούνε (υδρόβιες). Η προνύμφη είναι ευκέφαλη με 3 θωρακικά και 8 κοιλιακά τμήματα, ενώ υπάρχουν ζεύγη τραχειών κλειστών επειδή η αναπνοή γίνεται δια του επιδερματίου. Δύο ζεύγη στενών, διφυών και συσταλτών θηλοειδών απολήξεων παρατηρούνται στο τελευταίο (εδρικό) τμήμα. Οι απολήξεις αυτές πιθανώς έχουν σχέση με την απορρόφηση των αλάτων από το περιβάλλον (Σχήμα 2. Γ). Το τελευταίο κοιλιακό τμήμα έχει κοντές ή μακριές τρίχες, αναλόγως των ειδών και του περιβάλλοντος όπου ζούνε αυτά. Αυτές οι τρίχες αυξάνουν την ταχύτητα κίνησης του σώματος, βοηθούν στη σύλληψη λείας από την προνύμφη και την ενδεχόμενη απόδρασή της από εξωτερικούς εχθρούς ( Σχήμα 2. Α, Β). Το εμφανέστερο χαρακτηριστικό στην κεφαλή της προνύμφης είναι ο επιφάρυγγας (Σχήμα 3) ο οποίος μαζί με τον υποφάρυγγα χρησιμοποιείται για τη σύνθλιψη των τροφών (Kettle και Lawson, 1952). Η μορφή αυτών των οργάνων διαφέρει σημαντικά από είδος σε είδος των Culicoides και χαρακτηρίζει την ποικιλία του μικροπεριβάλλοντος όπου ζούνε, τρέφονται και αναπτύσσονται οι προνύμφες (Kettle, 1990). 11

Σχήμα 2: Προνύμφη Culicoides spp. και μορφολογία των τριχών και των θηλοειδών απολήξεων του εδρικού τμήματος (Kettle, 1990 ). Σχήμα 3. Υποφάρυγγας (ΥΠΟΦ), άνω γνάθος και «βαρύς» επιφάρυγγας (ΕΠΙΦ) της προνύμφης του C. nubeculosus (Lawson, 1951). 2.3. Νύμφη Η νύμφη είναι υδρόβια, καστανού χρώματος, κινείται και έχει μήκος 2-4 mm. Η κεφαλή είναι συγχωνευμένη με το θώρακα και έχουν ένα ζευγάρι εμφανών προθωρακικών κεράτων με τα οποία αναπνέει η νύμφη. Η κοιλία είναι χωρισμένη σε τμήματα και τελειώνει σε δύο ακανθοειδείς απολήξεις που χρησιμεύουν για την κίνησή της. (Σχήμα 4) 12

Σχήμα 4: Νύμφη του Culicoides spp. (Lawson, 1951). 3. ΒΙΟΛΟΓΙΑ ΤΩΝ Culicoides spp. Ο βιολογικός κύκλος των Culicoides spp. περιλαμβάνει το αυγό, τέσσερα προνυμφικά στάδια, τη νύμφη και το ενήλικο έντομο. (Σχήμα 5) 3.1. Ωοτοκία Το ενήλικο θηλυκό κατά κανόνα απαιτεί ένα πλούσιο γεύμα από αίμα για την ωρίμανση των ωοθηκών και την ανάπτυξη περίπου 30 έως 450 αυγών, διαστάσεων 350-500 μm x 65-80μm, τα οποία εναποτίθενται σε ομάδες κολλημένα στο υγρό υπόστρωμα (σάπια φύλλα ανάμικτα με κοπριά και άλλα υλικά). Τα αυγά έχουν σχήμα μπανάνας και είναι άσπρα στην αρχή, ενώ μαυρίζουν μέσα σε σύντομο χρονικό διάστημα μετά την ωοτοκία. Μετά από κάθε αιματούχο γεύμα αναπτύσσεται μόνο μία ομάδα αυγών, ενώ υπάρχουν είδη, όπως π.χ. το C. circumscriptus, τα οποία είναι αυτογενή δηλαδή δεν απαιτούν αίμα για την πρώτη ωοτοκία και μόνον. Στα περισσότερα είδη των εύκρατων περιοχών, η προνύμφη 1 ου σταδίου των Culicoides spp. εκκολάπτεται σε 4-5 ημέρες σε θερμοκρασία 25ºC, αλλά σε ένα είδος της βόρειας Ευρώπης (C. grisescens), η εκκόλαψη παρατηρείται 7 8 μήνες από την ωοτοκία μετά το πέρας της διάπαυσης (Parker, 1949). 13

Σχήμα 5. Ο Βιολογικός κύκλος των Culicoides spp. (Purse και συν., 2005). Για το μεσογειακό είδος C. obsoletus, o Hill (1947) παρατήρησε ότι η εκκόλαψη των προνυμφών στο εργαστήριο άρχισε μετά 30 ώρες από την ωοτοκία και συνεχιζόταν έως 11 ημέρες μετά την ωοτοκία. Για το τροπικό είδος C. imicola η εκκόλαψη των προνυμφών πραγματοποιείται εντός 2-3 ημερών σε θερμοκρασία 30 C. Όμως, οι χαμηλές θερμοκρασίες επηρεάζουν τη βιωσιμότητα των αυγών και στην περίπτωση του C. imicola, σε θερμοκρασία κάτω από τους 6,5ºC, η βιωσιμότητα ελαττώνεται μετά από 7 ημέρες, ενώ η εκκόλαψη διακόπτεται πλήρως μετά από 37 ημέρες (Nevill, 1967). Η ωοτοκία των Culicoides spp. σπανίως έχει παρατηρηθεί στη φύση από ερευνητές. Παρόλα αυτά, στην Αφρική και κατά τη διάρκεια της ημέρας, έχουν παρατηρηθεί θηλυκά Culicoides spp. να εναποθέτουν τα αυγά τους σε φρέσκια κοπριά ελεφάντων εντός 1-2 λεπτών μετά την αφόδευση των ζώων (Meiswinkel και Braack,1994). Αυτά τα φρέσκα κόπρανα των ελεφάντων, εντός 15 λεπτών μεταφέρθηκαν στο εργαστήριο 14

όπου χιλιάδες ενήλικα Culicoides spp. αναπτύχθηκαν κατά τη διάρκεια των επόμενων 5-25 ημερών (Meiswinkel και συν., 2004b). Ο τόσο γρήγορος εντοπισμός των κοπράνων από τα θηλυκά έντομα δείχνει ότι αυτά ακολουθούν κατά πόδας τους ελέφαντες. Κατά τον ίδιο τρόπο συμπεριφέρονται και τα Culicoides spp. τα οποία προτιμούν να τρέφονται από βοοειδή και να εναποθέτουν τα αυγά τους στα κόπρανα αυτών. Στην Αφρική, περισσότερα από 1.000 ενήλικα C. bolitinos εμφανίζονται από μία αφόδευση κοπράνων βουβάλου και συνεχίζεται αυτή η εμφάνιση μέχρι και 90 ημέρες και ειδικότερα κατά τους ψυχρούς μήνες, οπότε τα κόπρανα δεν αφυδατώνονται τόσο γρήγορα όσο το καλοκαίρι (Meiswinkel και συν., 2004b). Στην Αυστραλία, ο μέγιστος αριθμός ενηλίκων C. brevitarsis πάνω σε μία εναπόθεση κοπράνων αγελάδας εμφανίζεται σε θερμοκρασία περιβάλλοντος μεταξύ των 20º και 30 C (Murray και Nix, 1987). 3.2. Προνύμφες Οι προνύμφες του είδους C. nubeculosus τρέφονται με βακτήρια, φύκια και μύκητες (Megahed, 1956). Άλλα είδη τρέφονται με μικροοργανισμούς και νηματώδη (Hill, 1947). Το μεγαλύτερο μέρος της ζωής του Culicoides spp. είναι το προνυμφικό στάδιο. Αυτό μπορεί να διαρκέσει 2 έως 3 εβδομάδες για το C. brevitarsis, το οποίο αναπτύσσεται στην κοπριά των ζώων (Campbell και Kettle,1976), 2 έως 3 μήνες για το υποτροπικό C. subimmaculatus, το οποίο ζει σε αλατούχα ελώδη εδάφη (Edwards, 1977), σχεδόν 1 χρόνο για το C. impunctatus, το οποίο αναπτύσσεται στις εύκρατες ελώδεις περιοχές και σχεδόν 2 χρόνια για μερικά αρκτικά είδη (Downes, 1962). Η επιμήκυνση του προνυμφικού σταδίου (διάπαυση) ανάλογα με το γεωγραφικό πλάτος, φαίνεται ότι σχετίζεται με την πτώση των μέσων ετήσιων θερμοκρασιών και με τον αριθμό των φωτεινών ωρών της ημέρας (φωτοπερίοδος φωτόφαση). Αν η διάρκεια της φωτόφασης είναι 8 ή λιγότερες ώρες οι προνύμφες πολλών εύκρατων ειδών εισέρχονται σε περίοδο διάπαυσης. Η διάπαυση περατώνεται με την αύξηση της φωτόφασης και η ανάπτυξη συνεχίζεται την επόμενη Άνοιξη, οπότε θα υπάρξει περισσότερο φως και ζέστη. Η παρουσία ύδατος καθορίζει την καταλληλότητα μίας τοποθεσίας για την ανάπτυξη των προνυμφών και νυμφών. Αυτές πεθαίνουν εάν αυτή αποξηρανθεί, εκτός εάν οι προνύμφες και οι νύμφες είναι ικανές να μετακινηθούν σε γειτονικές υγρές περιοχές (Kettle, 1990). 3.3. Νύμφη Το νυμφικό στάδιο διαρκεί από 2 ημέρες μέχρι 4 εβδομάδες (Kettle, 1990). 15

Εικόνα 2. Ενήλικο θηλυκό Culicoides (IAH, Pirbright, UK) 3.4. Ενήλικο Ο χρόνος ζωής του ενηλίκου έχει παρατηρηθεί ότι διαρκεί από λίγες εβδομάδες (συνήθως) έως μερικούς μήνες (σπανίως). Οι Campbell και Kettle (1975) παρατήρησαν στο εργαστήριο ότι το C. brevitarsis επέζησε κατά μέσο όρο 8.6 ημέρες τρεφόμενο με διάλυμα σακχάρων. Όμως, η πραγματική διάρκεια ζωής πρέπει να είναι μεγαλύτερη από αυτήν. Στο εργαστήριο, επίσης, έχουν κρατηθεί ζωντανά C. obsoletus μέχρι και 90 ημέρες (Nevill, 1971, Boorman, 1991). O Nevill (1967) βρήκε επίσης ότι σε θερμοκρασία -1,5ºC μόνον το 15% των ενηλίκων C. imicola επέζησε πέρα από τις 15 ημέρες. Από στοιχεία τα οποία συνελέγησαν στο φυσικό περιβάλλον, υπολογίσθηκε ότι το εύρος θερμοκρασιών μέσα στο οποίο αναπτύσσεται το C. imicola είναι μεταξύ 18º και 38 C (Ortega και συν., 1998). Για το C. obsoletus, υπολογίστηκε ότι είναι μεταξύ 11 και 27,5ºC (Dzhafarov, 1964). O Nielsen (1963) στη Δανία συνέλεξε C. obsoletus τα οποία τον Ιούνιο ενοχλούσαν ανθρώπους ακριβώς πριν το ηλιοβασίλεμα σε θερμοκρασίες μεταξύ 11 και 15º C, αλλά και μερικά στους 7,5 C. Στα Culicoides spp. και των δύο φύλων προτού συζευχθούν, απαιτείται ένα χρονικό διάστημα μερικών ημερών για να ωριμάσουν σεξουαλικά. Η σύζευξη γίνεται κυρίως με τη δύση του ηλίου και η συμπεριφορά της είναι γνωστή για λίγα μόνο είδη. Τα αρσενικά έντομα πετούν ψηλά, περιστρέφονται κατά μεγάλες ομάδες, οπότε εντοπίζονται από τα θηλυκά τα οποία εισέρχονται μέσα στις συγκεντρώσεις για να συζευχθούν(nielsen και Christensen, 1975). Τα αρσενικά τρέφονται αποκλειστικά με 16

το νέκταρ των φυτών, ενώ τα θηλυκά κυρίως με αίμα, αλλά επισκέπτονται και άνθη για να πάρουν το νέκταρ. 4. Η ΔΙΑΙΤΗΤΙΚΗ ΣΥΜΠΕΡΙΦΟΡΑ ΤΩΝ ΘΗΛΥΚΩΝ Τα ενήλικα θηλυκά Culicoides spp. τρέφονται από μία μεγάλη ποικιλία οικόσιτων και αγρίων ζώων-ξενιστών. Τα θηλυκά συγκεντρώνονται για να τραφούν εκεί όπου βρίσκεται ένα κοπάδι και όχι ένα μοναχικό ζώο. Μάλιστα, στην περίπτωση ενός κοπροφιλικού είδους, όπως το C. brevitarsis (στην Αυστραλία) ή το C. dewulfi (στη βόρεια Ευρώπη), αυτά δεν μαζεύονται κοντά στις αγελάδες μόνο για να τραφούν, αλλά και για να γεννήσουν τα αυγά τους στα κόπρανα των ζώων (Meiswinkel και συν., 2004b). Όπως περιέγραψε ο Murray (1987), υπάρχουν τρείς φάσεις που οδηγούν από την πρώτη πτήση μέχρι την αιματοφαγία και την ωοτοκία. Η πρώτη φάση κυριαρχείται από τους παράγοντες που προσδιορίζουν την πιθανότητα εισόδου του θηλυκού Culicoides στην περιοχή του στόχου, δηλαδή στην περιοχή όπου υπάρχει ο κατάλληλος ξενιστής. Η δεύτερη φάση από τους παράγοντες που οδηγούν το θηλυκό προς το ζώο ή προς τα κόπρανά του και η τρίτη φάση από παράγοντες που επηρεάζουν τη λήψη τροφής και την ωοτοκία. Για να εισέλθει ένα θηλυκό στην περιοχή του στόχου θα πρέπει να είναι δραστήριο, αλλά η πτητική δραστηριότητα επηρεάζεται κυρίως από την ένταση του φωτός, τη θερμοκρασία και την υγρασία του περιβάλλοντος και τέλος την ταχύτητα του ανέμου. Η διάρκεια της πτητικής δραστηριότητας αποτελεί την συνισταμένη των συσχετισμών μεταξύ όλων αυτών των παραγόντων. Είναι ευρέως αποδεκτό ότι ένα ώριμο ενήλικο θηλυκό τρέφεται μία φορά κάθε 3-5 ημέρες (Holmes και Birley, 1987, Braverman, 1988). Έχει υπολογιστεί ότι το C. obsoletus τρέφεται κάθε 4-4,9 ημέρες, ενώ το C. imicola κάθε 3,3-4,6 ημέρες (Braverman και συν., 1985). Η διάρκεια ενός γεύματος αίματος από το C. obsoletus επί βοοειδούς ή ιπποειδούς έχει υπολογισθεί ότι είναι 4-8 min (Dzhafarov, 1964). Η ποσότητα του αίματος κάθε γεύματος διαφέρει αναλόγως του είδους του Culicoides και έχει υπολογιστεί ότι στο C. brevitarsis, ένα μάλλον μικρού μεγέθους είδος της Αυστραλίας, είναι 0,0003 ml (Muller και συν., 1982). 17

Η σημασία της αιματοφαγίας των Culicoides προκύπτει από το γεγονός ότι αυτά τρέφονται από όλα τα είδη των ζώων και προκαλούν αλλεργικές αντιδράσεις ή μεταδίδουν παθογόνους παράγοντες. Είναι επίσης ξεκάθαρο ότι τα γνωστά είδη, όπως τα C. imicola, C. brevitarsis και C. οbsoletus, τρέφονται από μία μεγάλη ποικιλία ζώων, όπως τα πρόβατα, τα βοοειδή, οι αίγες, τα άλογα και οι χοίροι (Dzhafarov, 1964, Braverman και συν., 1971, Nevill και Anderson, 1972, Campbell και Kettle, 1975, Townley και συν., 1984, Murray, 1987, Braverman, 1992, Meiswinkel και συν., 2004b ). Έχει αποδειχθεί ότι τα διάφορα είδη Culicoides προτιμούν να τρέφονται από διαφορετικά μέρη του σώματος των ζώων. Η κοιλιακή χώρα, τα αυτιά και η ράχη είναι οι περιοχές οι οποίες δέχονται τις περισσότερες επιθέσεις, αλλά δεν έχει κατανοηθεί πλήρως εάν αυτές οι διαφορές είναι ειδικές ανά είδος ή είναι το αποτέλεσμα των αλλαγών του καιρού κατά την διάρκεια της ημέρας, της έντασης του φωτός ή άλλων περιβαλλοντικών παραμέτρων. Επίσης, δεν είναι γνωστό εάν παράγοντες, όπως η θερμοκρασία του δέρματος και η πυκνότητα του τριχώματος, παίζουν έναν εξίσου σπουδαίο ρόλο (Nielsen, 1971, Mellor και McCaig, 1974, Olbrish και Liebisch, 1988, Braverman, 1992). Στη Δανία, ο Nielsen (1971) διαπίστωσε ότι το C. obsoletus ήταν το κυρίαρχο είδος που προσέβαλε αγελάδες έξω στη βοσκή και ότι η δραστηριότητα των εντόμων ήταν εξόχως υψηλή τόσο στην περιοχή της κοιλίας και ειδικότερα γύρω από τον ομφαλό και το μαστό, όσο και στους μηρούς. Ακόμη λιγότερα έντομα παγιδεύτηκαν τρεφόμενα από την ράχη και τις λαγόνες των ζώων. Κατά τη διάρκεια της επίθεσης των εντόμων τα ζώα έδειχναν εμφανώς ενοχλημένα και προσπαθούσαν να ξεφύγουν. Οι παγιδεύσεις των εντόμων έγιναν μεταξύ Μαϊου και Αυγούστου από 16.00 μμ έως 22.00 μμ. Επίσης στη Δανία, οι Nielsen και Christensen (1975) ανέφεραν ότι παγίδευσαν 2.000 C. nubeculosus από αγελάδες εντός 15 min, ενώ υπολόγισαν ότι τουλάχιστον 10.000 έντομα ήταν παρόντα επάνω σε κάθε ζώο. Στην Γερμανία, οι Olbrish και Liebisch (1988) παρατήρησαν ότι τα C. dewulfi, C. scoticus και C. obsoletus αποτελούσαν το 72% από τα 19 είδη Culicoides τα οποία παγιδεύθηκαν πάνω σε 4 αγελάδες. Η μεγαλύτερη δραστηριότητα των εντόμων παρατηρήθηκε από τις 18.00 έως 20.00. Ο μέγιστος αριθμός των Culicoides spp. ανά ζώο ήταν 40 έντομα και η εποχή με το μέγιστο πληθυσμό ήταν ο Αύγουστος. Τα έντομα προτιμούσαν κυρίως τα σκουρόχρωμα ζώα και τσιμπούσαν τις περιοχές της κοιλίας, το πίσω μέρος του σώματος και τους μηρούς. Στην Αυστραλία, οι Muller και συν. (1982) παρατήρησαν 5.000 C. brevitarsis ανά ζώο ανά ώρα. Επίσης, όπως περιέγραψε ο Murray (1987) τα C. brevitarsis προτιμούν να τσιμπούν κυρίως τη ραχιαία επιφάνεια στα βοοειδή, όπου εισχωρούν ανάμεσα στις τρίχες για να φτάσουν στο δέρμα. Στα πρόβατα προτιμούν να τσιμπούν το 18

δέρμα του προσώπου και τα αυτιά, ενώ φαίνεται ότι αδυνατούν να διαπεράσουν το έριο στο υπόλοιπο σώμα. Έτσι, ενώ στα βοοειδή η περιοχή προς διάθεση είναι περίπου 3 m², στα πρόβατα είναι μόνον 0,09 m². Στην Καλιφόρνια, οι Mullens και Gerry (1998) κατέγραψαν μέχρι και 281 C. sonorensis επάνω σε ένα μοσχάρι το οποίο είχε εκτεθεί για 10 min. Υπολόγισαν ότι αυτός ο αριθμός των εντόμων ήταν περίπου 7,2 φορές μεγαλύτερος από τον αριθμό που παγιδεύθηκε σε μία εντομοπαγίδα διοξειδίου του άνθρακος που λειτουργούσε στο ίδιο μέρος, αποδεικνύοντας ότι τα ζώα είναι πολύ περισσότερο ελκυστικά από τις εντομοπαγίδες. Οι εντομοπαγίδες τύπου Onderstepoort με λάμπα υπεριώδους φωτός (blacklight), οι οποίες χρησιμοποιούνται ευρύτατα σήμερα σε ολόκληρη την Ευρώπη για την συλλογή των Culicoides spp., είναι πολύ πιο ισχυρές από τις παγίδες CO2. Είναι γενικά αποδεκτό ότι τα Culicoides spp. δραστηριοποιούνται στο λυκόφως και στο λυκαυγές, ενώ μπορούν να παραμένουν δραστήρια ολόκληρη τη νύχτα ειδικά όταν οι καιρικές συνθήκες είναι καλές, δηλαδή δεν φυσούν άνεμοι και η θερμοκρασία είναι σχετικά υψηλή. Αλλά ακόμη και την ημέρα είναι δυνατόν να ενεργοποιούνται εφόσον οι καιρικές συνθήκες τα ευνοούν, δηλαδή βαριά νέφωση, χαμηλός φωτισμός, απουσία ανέμων και υψηλή υγρασία (Walker, 1977). Γενικά τα Culicoides δεν απομακρύνονται πολύ από τις εστίες αναπαραγωγής τους. Ο Kettle (1951) παρατήρησε στη Σκωτία ότι τα C. impunctatus απομακρύνονταν από την εστία αναπαραγωγής. κατά μέσον όρο 75 m μέσα στο δάσος, ενώ σε ανοικτό χώρο, δίχως δένδρα πετούσαν έως και 700 m ή και περισσότερο. Στις ΗΠΑ, παρατήρησαν ότι τα C. variipennis απομακρύνονταν περίπου 2,8 km από το σημείο όπου αφέθηκαν και ότι τα C. mississippiensis διένυσαν, χωρίς άνεμο, απόσταση 3,2 km σε 24 ώρες (Lillie και συν. 1985). Στην Αυστραλία, ο Murray (1987) έκανε παγιδεύσεις εντόμων τοποθετώντας τις εντομοπαγίδες σε ύψος 2m, 4m και 6m από το έδαφος. Τα περισσότερα έντομα συνελέγησαν στα 2 m, αλλά μεγάλος αριθμός Culicoides spp. παγιδεύθηκε στα 6 m στο λυκόφως με άπνοια, ζεστό και υγρό καιρό. Επίσης, αρκετά έντομα παγιδεύτηκαν όταν η ταχύτητα του ανέμου ήταν 3-5 km την ώρα. Αυτό το γεγονός και η σύλληψη εντόμων στα 6 m, τον έκαναν να θεωρήσει ότι ήταν πιθανή η μεταφορά των εντόμων δια του ανέμου σε μεγάλες αποστάσεις. Έχει γίνει παραδεκτό, ενώ είναι δύσκολο να αποδειχθεί ότι στην περιοχή της Μεσογείου το C. imicola μπορεί να μεταφερθεί με τον άνεμο σε αποστάσεις άνω των 100 km (Sellers, 1975, Sellers και συν., 1979, Sellers και Maarouf, 1989, 1991, Braverman και Chechik, 1996). Ακόμη και πρόσφατες επιζωοτίες καταρροϊκού πυρετού (Bluetongue, BT) στα Νησιά Βαλεαρίδες, παρά την απουσία κάθε κίνησης ζωικού 19

κεφαλαίου από και προς τα νησιά, αποτελούν χαρακτηριστικό παράδειγμα αυτής της παραδοχής (Alba και συν., 2004). Ακόμη βορειότερα στην Ευρώπη, έχουν παγιδευτεί C. pulicaris έξω στη θάλασσα μεταξύ των Βρετανικών νησιών και της ηπειρωτικής Ευρώπης σε απόσταση 90-130 km από την ξηρά (Hardy και Cheng, 1986). 5. ΕΣΤΙΕΣ ΚΑΙ ΠΕΡΙΟΧΕΣ ΑΝΑΠΑΡΑΓΩΓΗΣ ΤΩΝ Culicoides spp. Οι προνύμφες των Culicoides spp. απαιτούν υγρασία για την ανάπτυξη και επιβίωσή τους και συναντώνται εκεί όπου υπάρχουν αυτές οι προϋποθέσεις. Στην τεράστια αυτή ποικιλία περιοχών έχουν αναφερθεί οι Kettle και Elson (1980) και Meiswinkel και συν. (2004b). Αυτές οι περιοχές χωρίζονται σε τρεις κατηγορίες: 5.1. Το υγρό παρόχθιο έδαφος το οποίο περιβάλλει κάθε είδους υδατοσυλλογές Τα περισσότερα είδη Culicoides του κόσμου αναπαράγονται στη λάσπη που περιβάλλει τις υδατοσυλλογές κάθε είδους. Οι προνύμφες ζούνε στην λάσπη, ενώ οι νύμφες παραμένουν στα υψηλότερα και ξηρότερα μέρη. Οι υδατοσυλλογές ποικίλουν από τα καθαρά τρεχούμενα ρυάκια μέχρι τις μολυσμένες στάσιμες λιμνούλες με διαφόρων επιπέδων οξύτητα, αλκαλικότητα και αλατότητα (Kettle, 1990). Η ένταση του φωτός και η παρουσία φυτών που είναι απαραίτητα για τη διατροφή ζώων είναι επιπλέον παράγοντες που επηρεάζουν τους τόπους αναπαραγωγής. Τα εδάφη ποικίλουν, από τα αμμώδη μέχρι τα καλύτερα αργιλώδη, και μπορεί να περιέχουν φυτά ή φυτά σε αποσύνθεση, όπως είναι τα αρδευόμενα λιβάδια (Mullens και Lii, 1987). Τα σημεία αναπαραγωγής διαφοροποιούνται από είδος σε είδος, πράγμα το οποίο έχει τεράστια επίδραση στη γεωγραφική κατανομή τους. Το C. halophilus βρίσκεται σε παράκτιες αλατώδεις και λασπώδεις επίπεδες εκτάσεις, ενώ το συγγενές αυτού είδος C. pulicaris προτιμά κατάφυτα έλη με γλυκό νερό. Ένα τρίτο είδος, το C. impunctatus ευρίσκεται σε πτωχά τυρφώδη εδάφη της Βόρειας Ευρώπης. Στα αγροκτήματα, ο σχηματισμός ανοικτών λασπωδών εστιών, καθώς και τα αποτυπώματα των οπλών των ζώων ανάμικτα με ούρα και κοπριές είναι ο προσφιλής τόπος αναπαραγωγής του υπογένους Monoculicoides. Αυτό περιλαμβάνει το C. sonorensis που μεταδίδει τον ιό του καταρροϊκού πυρετού στην Βόρεια Αμερική και για το οποίο έχουν μετρηθεί έως και 11.000 προνύμφες ανά 30 ml στην παρόχθια λάσπη των αποβλήτων γαλακτοκομικής επιχείρησης (Mullens και Lii, 1987). Παρομοίως, οι Nielsen και Christensen (1975) 20

κατέγραψαν >10.000 προνύμφες ανά m² του C. nubeculosus από τις λασπώδεις εκτάσεις ενός βάλτου στην Δανία. Στην Αφρική, το C. imicola προτιμά τα υγρά (αλλά όχι πλημμυρισμένα) εδάφη που είναι πλούσια σε θρεπτικές ουσίες και στα οποία, μετά από εκτεταμένες βροχοπτώσεις και ηλιοφάνεια, έχουν παγιδευτεί μέχρι και 1.000.000 C. imicola σε μία παγίδα και σε μία νύχτα (Meiswinkel, 1998). 5.2. Οι κοπροσωροί των μεγάλων ζώων Στην Αφρική, τουλάχιστον 10 είδη Culicoides αναπαράγονται στα κόπρανα τοπικών φυτοφάγων ζώων, όπως οι ελέφαντες, οι βούβαλοι, οι ρινόκεροι και οι ζέβρες (Meiswinkel και συν., 2004b). Ένα από αυτά, το C. bolitinos, προτιμά τα κόπρανα των βοοειδών και βρίσκεται εκεί όπου υπάρχουν και βόσκουν αυτά. Άλλα είδη με την ίδια προτίμηση είναι στην Νότιο-ανατολική Ασία και στην Αυστραλία τα C. brevitarsis και C. wadai. Στην Ευρώπη τέτοιο είδος είναι το C. dewulfi. Είναι αξιοσημείωτο ότι όλα τα κοπροφιλικά Culicoides spp. ανήκουν στο υπογένος Avaritia. Ένα μοναδικό χαρακτηριστικό το οποίο μοιράζονται τα είδη του υπογένους αυτού είναι ότι οι προνύμφες τους δεν κινούνται με τη γρήγορη οφιοειδή κίνηση της πλειοψηφίας των Culicoides spp., αλλά κάνουν μία αργή κάμψη του σώματος από το κεφάλι μέχρι την ουρά, με ρυθμό μικρότερο της μίας κάμψης ανά δευτερόλεπτο (Jamnback και Wirth, 1963, Nevill, 1967).Επίσης, οι νύμφες είναι ανίκανες να επιπλέουν και πνίγονται όταν βρεθούν κάτω από την επιφάνεια των υγρών (Nevill και συν., 2007). Αυτά τα χαρακτηριστικά των νυμφών και προνυμφών των Avaritia, πιθανόν να αποτελούν προσαρμογή για την επιβίωση τους σε παχύρρευστα υλικά, όπως τα κόπρανα και η υγρή αποσυντιθέμενη βλάστηση, τα οποία περιέχουν υψηλά ποσοστά υγρασίας, αλλά βρίσκονται στην επιφάνεια του εδάφους (Meiswinkel και συν., 2004b). 5.3. Τα υγρά αποσυντιθέμενα φυτικά υλικά Αυτή η κατηγορία περιλαμβάνει σάπια φρούτα και άνθη, αποσυντιθέμενα φύλλα κάκτων και κορμούς μπανανόδενδρων, μύκητες, στρώμα φύλλων του δάσους, φύκια που έχουν εκβραστεί στις όχθες, άχυρο που σαπίζει, σάπια φύλλα και υλικά των κήπων, κ.λ.π. Παραδείγματα ειδών Culicoides τα οποία προτιμούν αυτό το περιβάλλον για να αναπτυχθούν αποτελούν το C. obsoletus στην Ευρώπη και το συγγενές αυτού είδος C. sanguisuga στην βορειο-ανατολική Αμερική, τα οποία αναπαράγονται σε μεγάλους αριθμούς στο μισοσαπισμένο στρώμα φύλλων των δασών (Dzhafarov, 1964, Jamnback και 21