ΠΑΝΕΠΙΣΤΗΜΙΟ ΑΙΓΑΙΟΥ ΤΜΗΜΑ ΠΕΡΙΒΑΛΛΟΝΤΟΣ

ΠΑΝΕΠΙΣΤΗΜΙΟ ΑΙΓΑΙΟΥ ΤΜΗΜΑ ΠΕΡΙΒΑΛΛΟΝΤΟΣ Μελέτη οικολογικών παραμέτρων αρπακτικών εντόμων με χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων: η περίπτωση του αφιδοφάγου αρπακτικού Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) Νίκος Ε. Παπανικολάου Γεωπόνος Γ.Π.Α., κάτοχος Μεταπτυχιακού Διπλώματος Ειδίκευσης στον τομέα της Γεωργίας και του Περιβάλλοντος ΔΙΔΑΚΤΟΡΙΚΗ ΔΙΑΤΡΙΒΗ ΜΥΤΙΛΗΝΗ 2013

ΠΑΝΕΠΙΣΤΗΜΙΟ ΑΙΓΑΙΟΥ ΤΜΗΜΑ ΠΕΡΙΒΑΛΛΟΝΤΟΣ Μελέτη οικολογικών παραμέτρων αρπακτικών εντόμων με χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων: η περίπτωση του αφιδοφάγου αρπακτικού Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) Νίκος Ε. Παπανικολάου Γεωπόνος Γ.Π.Α., κάτοχος Μεταπτυχιακού Διπλώματος Ειδίκευσης στον τομέα της Γεωργίας και του Περιβάλλοντος ΔΙΔΑΚΤΟΡΙΚΗ ΔΙΑΤΡΙΒΗ ΜΥΤΙΛΗΝΗ 2013

Μελέτη οικολογικών παραμέτρων αρπακτικών εντόμων με χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων: η περίπτωση του αφιδοφάγου αρπακτικού Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) Νίκος Ε. Παπανικολάου ΔΙΔΑΚΤΟΡΙΚΗ ΔΙΑΤΡΙΒΗ ΤΡΙΜΕΛΗΣ ΣΥΜΒΟΥΛΕΥΤΙΚΗ ΕΠΙΤΡΟΠΗ Γ. Ματσίνος Αν. Καθηγητής Εισηγητής Π. Δημητρακόπουλος Αν. Καθηγητής Μέλος Π. Μυλωνάς Αν. Ερευνητής Μέλος ΕΠΤΑΜΕΛΗΣ ΕΞΕΤΑΣΤΙΚΗ ΕΠΙΤΡΟΠΗ Γ. Ματσίνος Αν. Καθηγητής Εισηγητής Π. Δημητρακόπουλος Αν. Καθηγητής Μέλος Π. Μυλωνάς Αν. Ερευνητής Μέλος Μ. Σαββοπούλου-Σουλτανη Καθηγήτρια Μέλος Ν. Κουλούσης Αν. Καθηγητής Μέλος Γ. Μπρούφας Επ. Καθηγητής Μέλος Φ. Καραμαούνα Αν. Ερευνήτρια Μέλος ΜΥΤΙΛΗΝΗ 2013

Η παρούσα διατριβή πραγματοποιήθηκε στο Εργαστήριο Διαχείρισης Βιοποικιλότητας, του Τμήματος Περιβάλλοντος, του Πανεπιστημίου Αιγαίου και Βιολογικής Καταπολέμησης, του Τμήματος Εντομολογίας και Γεωργικής Ζωολογίας, του Μπενακείου Φυτοπαθολογικού Ινστιτούτου. Εκφράζω τις θερμές μου ευχαριστίες στον Αναπληρωτή Καθηγητή του Τμήματος Περιβάλλοντος, του Πανεπιστημίου Αιγαίου, κ. Γιάννη Ματσίνο για την εμπιστοσύνη που μου έδειξε αναθέτοντάς μου το θέμα της διατριβής και την επίβλεψη καθ όλη τη διάρκεια υλοποίησής της. Ευχαριστώ επίσης τον Αναπληρωτή Ερευνητή του Μπενακείου Φυτοπαθολογικού Ινστιτούτου κ. Παναγιώτη Μυλωνά για την πληρέστατη καθοδήγηση και επίβλεψη των εργαστηριακών πειραμάτων που διενεργήθηκαν κατά την παραμονή μου στο Μπενάκειο Φυτοπαθολογικό Ινστιτούτο και τον Αναπληρωτή Καθηγητή του Τμήματος Περιβάλλοντος, του Πανεπιστημίου Αιγαίου, κ. Παναγιώτη Δημητρακόπουλο για τις προτάσεις και τα σχόλιά του σε διάφορα στάδια της εκπόνησης της διατριβής. Οι κκ. Δημήτρης Κοντοδήμας, Αναπληρωτής Ερευνητής και Δημήτρης Παπαχρήστος, Εντεταλμένος Ερευνητής, του Εργαστηρίου Εντομολογίας και Γεωργικής Ζωολογίας, του Μπενακείου Φυτοπαθολογικού Ινστιτούτου, προσέφεραν καταλυτική βοήθεια με τις γνώσεις τους τόσο στην εργαστηριακή εκτροφή όσο και στην οικολογία των αφδιδοφάγων ειδών της οικογένειας Coccinellidae. Ο Νίκος Δεμίρης, λέκτορας του Τμήματος Στατιστικής, του Οικονομικού Πανεπιστημίου Αθηνών και ο Θοδωρής Κυπραίος, Λέκτορας της Σχολής Μαθηματικών, του Πανεπιστημίου του Νόττινχαμ, στάθηκαν αρωγοί στην προσπάθειά μου για πληρέστερη στατιστική ανάλυση των δεδομένων που προέκυψαν από τα εργαστηριακά πειράματα. Ευχαριστώ επίσης τον MSc Γιώργο Παρτσινέβελο, Τεχνολόγο Γεωπονίας του Εργαστηρίου Βιολογικής Καταπολέμησης, του Μπενακείου Φυτοπαθολογικού Ινστιτούτου, για τη συνεργασία του κατά την παραμονή μου στο Ινστιτούτο και την Δρ Αγγελική Μαρτίνου για τη συνεργασία της, καθώς και τα σχόλιά της σε θέματα που αφορούν τη λειτουργική ανταπόκριση θηρευτών. Τέλος, ευχαριστώ την οικογένειά μου για την αμέριστη συμπαράστασή της.

ΠΕΡΙΕΧΟΜΕΝΑ Περίληψη 1 Abstract 5 1. Εισαγωγή 9 1.1. Τα αρπακτικά είδη της οικογένειας Coccinellidae 9 1.1.1. Το είδος Propylea quatuordecimpunctata 11 1.2. Η οικογένεια Aphididae 12 1.2.1. Το είδος Aphis fabae 13 1.3. Μαθηματικά υποδείγματα και χρήση τους στην οικολογία 18 1.3.1. Μαθηματικά υποδείγματα στην περιγραφή της επίδρασης της θερμοκρασίας στη βιολογία των εντόμων 18 1.3.2. Μαθηματικά υποδείγματα και θήρευση 20 1.4. Σκοπός της παρούσας μελέτης 22 1.5. Βιβλιογραφία 22 2. Temperature-dependent development, survival, longevity and fecundity of Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) 27 2.1. Abstract 27 2.2. Introduction 27 2.3. Materials and Methods 28 2.3.1. Insect culture 28 2.3.2. Experimental set-up 29 2.3.3. Statistical analyses 29 2.4. Results 31 2.4.1. Development and survival of immature stages 31 2.4.2. Modeling developmental rate and survival 31 2.4.3. Female longevity and fecundity 32 2.5. Discussion 40 2.6. References 42 3. Life table analysis of Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) at constant temperatures 45 3.1. Abstract 45 3.2. Introduction 45 3.3. Materials and Methods 46 3.3.1. Insects 46

3.3.2. Life table parameters 47 3.3.3. Modeling temperature-dependent intrinsic rate of increase 47 3.3.4. Survival analysis 47 3.4. Results 48 3.4.1. Life table parameters 48 3.4.2. Temperature-dependent intrinsic rate of increase 48 3.4.3. Survival analysis 48 3.5. Discussion 56 3.6. References 57 4. Functional responses of immature stages of Propylea quatuordecimpunctata (Coleoptera: Coccinellidae) to Aphis fabae (Homoptera: Aphididae) 60 4.1. Abstract 60 4.2. Introduction 60 4.3. Materials and Methods 61 4.3.1. Insect culture 61 4.3.2. Functional response experiments 62 4.3.3. Data analysis 62 4.4. Results and Discussion 63 4.5. References 68 5. Digestion limits the functional response of an aphidophagous coccinellid 71 5.1. Abstract 71 5.2. Introduction 71 5.3. Materials and Methods 73 5.3.1. Insects culture 73 5.3.2. Functional response experiments 73 5.3.3. Statistical analysis 74 5.4. Results 75 5.5. Discussion 80 5.6. References 82 6. Does mutual interference affect the feeding rate of aphidophagous coccinellids? 87 6.1. Abstract 87 6.2. Introduction 87 6.3. Materials and Methods 89 6.3.1. Study organisms 89

6.3.2. Microcosm experiments 89 6.3.3. Statistical analysis 89 6.4. Results 90 6.5. Discussion 94 6.6. References 95 7. Γενικά συμπεράσματα 98 8. Proposal for future research 100

Περίληψη Μελετήθηκαν ορισμένα οικολογικά χαρακτηριστικά του αφιδοφάγου αρπακτικού εντόμου Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) σε εργαστηριακές συνθήκες, με τη χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων. Ο αρχικός πληθυσμός του αρπακτικού εντόμου συλλέχθηκε σε καλλιέργεια αραβόσιτου προσβεβλημένη από την αφίδα Rhopalosiphum maidis Fitch (Hemiptera: Aphididae), στην περιοχή της Άρτας (21 0 0 /39 10 0 ). Ως λεία για την εκτροφή του P. quatuordecimpunctata χρησιμοποιήθηκε το είδος Aphis fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae) (μαύρη αφίδα των κουκιών), η οποία προήλθε από ήδη εγκατεστημένη εκτροφή του εντόμου στο Εργαστήριο Βιολογικής Καταπολέμησης του Μπενακείου Φυτοπαθαλογικού Ινστιτούτου, επί φυτών Vicia faba L. Πραγματοποιήθηκε μελέτη της επίδρασης διαφορετικών θερμοκρασιών (17, 20, 25, 30, 32.5 και 35 ± 1 C) στην ανάπτυξη και επιβίωση των ανηλίκων σταδίων του P. quatuordecimpunctata. Επίσης, μελετήθηκε η διάρκεια ζωής και η αναπαραγωγική ικανότητα των θηλυκών ατόμων του P. quatuordecimpunctata. Τα πειράματα πραγματοποιήθηκαν σε σχετική υγρασία 65 ± 2% και φωτοπερίοδο 16 ώρες φως / 8 ώρες σκότος. Η εκτίμηση της διάρκειας ανάπτυξης και επιβίωσης των ανηλίκων σταδίων έγινε επί ατόμων που εκτράφηκαν ατομικά, κάθε ένα σε πλαστικό τρυβλίο διαμέτρου 10cm και ύψους 5cm. Οι μετρήσεις της διάρκειας ανάπτυξης και επιβίωσης των ανηλίκων σταδίων πραγματοποιούνταν κάθε 12 ώρες. Για την εκτίμηση της διάρκειας ζωής και αναπαραγωγικής ικανότητας των θηλυκών ατόμων, εκτράφηκαν στους 17, 20, 25 και 30 ± 1 C θηλυκά άτομα, το κάθε ένα με ένα αρσενικό άτομο. Οι μετρήσεις της επιβίωσης και αναπαραγωγικής ικανότητας πραγματοποιούνταν κάθε 24 ώρες. Η περιγραφή της σχέσης του ρυθμού ανάπτυξης του εντόμου με τη θερμοκρασία έγινε με τη χρήση του μη γραμμικού μαθηματικού υποδείγματος Briere. Το κατώτερο και ανώτερο θερμικό όριο ανάπτυξης του εντόμου υπολογίστηκαν στους 12.2 και 36 C αντίστοιχα, ενώ στους 30.3 C ο ρυθμός ανάπτυξης λαμβάνει την μέγιστη τιμή του. Με τη χρήση του γραμμικού υποδείγματος Ikemoto and Takai υπολογίστηκε ότι απαιτούνται 218.0 βαθμοημέρες πάνω από τους 10.2 C για την πλήρη ανάπτυξη του εντόμου. Στο θερμοκρασιακό εύρος ανάπτυξης του P. quatuordecimpunctata έγινε περιγραφή της επιβίωσης του εντόμου σε σχέση με τη θερμοκρασία με το μαθηματικό υπόδειγμα Kim and Lee. Σύμφωνα με το υπόδειγμα το υψηλότερο ποσοστό επιβίωσης εκτιμάται ότι επιτυγχάνεται στους 1

24.6 C (94.6%), ενώ στις ακραίες θερμοκρασίες παρατηρήθηκαν χαμηλά ποσοστά επιβίωσης. Η διάρκεια ζωής των θηλυκών ατόμων μειώθηκε από τις 123.06 ημέρες στους 17 C, στις 33.53 ημέρες στους 30 C. Η υψηλότερη αναπαραγωγική ικανότητα καταγράφηκε στους 25 C (724.6 αυγά/θηλυκό). Το υπόδειγμα Enkegaard έδειξε ότι τα θηλυκά άτομα εμφανίζουν μέγιστη αναπαραγωγική ικανότητα την 35 η, 34 η, 22 η και 12 η ημέρα της ζωής τους, στους 17, 20, 25 και 30 C, αντίστοιχα. Στις θερμοκρασίες των 17, 20, 25 και 30 C υπολογίστηκαν οι πληθυσμιακές παράμετροι του P. quatuordecimpunctata και κατασκευάστηκαν οι πίνακες ζωής του εντόμου. Οι εκτιμώμενες τιμές της ενδογενούς ταχύτητας αύξησης ήταν 0.065, 0.095, 0.166 και 0.190 θηλυκά/θηλυκό/ημέρα στους 17, 20, 25 και 30 C, αντίστοιχα. Η βέλτιστη θερμοκρασία της ταχύτητας αύξησης υπολογίστηκε στους 29.23 C με τη χρήση του μη γραμμικού μαθηματικού υποδείγματος Lactin. Οι εκτιμώμενες τιμές του καθαρού αναπαραγωγικού ρυθμού, της μέσης διάρκειας γενεάς και του χρόνου διπλασιασμού ήταν 90.2, 195.1, 375.1 και 81.1 θηλυκά/θηλυκό, 69.5, 55.3, 35.7 και 23.1 ημέρες, και 10.7, 7.3, 4.2 και 3.6 ημέρες, στους 17, 20, 25 και 30ºC, αντίστοιχα. Τα θηλυκά άτομα του αρπακτικού εμφανίζουν μέγιστη αναπαραγωγική αξία στην ηλικία των περίπου 75, 50, 45 και 20 ημερών στους 17, 20, 25 και 30ºC, αντίστοιχα. Η λειτουργική ανταπόκριση των προνυμφικών ηλικιών, καθώς και των αρσενικών και θηλυκών ατόμων του P. quatuordecimpunctata μελετήθηκε σε σταθερές συνθήκες θερμοκρασίας (20 ± 1 C), σχετικής υγρασίας (65 ± 2%) και φωτοπεριόδου (16 ώρες φως / 8 ώρες σκότος). Εντός πλαστικών κυπέλλων ύψους 12cm και διαμέτρου 7cm, τα οποία κλείνονταν στο άνοιγμά τους με οργαντίνα οπής 0.3 x 0.4mm, τοποθετούνταν φυτά κουκιών ένα σε κάθε κύπελλο- ύψους 8-9cm, προσβεβλημένα με προνύμφες ηλικίας 3-3.5 ημερών του A. fabae. Οι προνύμφες και τα ενήλικα άτομα του αρπακτικού εκτράφηκαν ατομικά σε πλαστικά τρυβλία διαμέτρου 10cm και ύψους 5cm, ενώ τους χορηγούνταν καθημερινά αφθονία λείας. Δώδεκα ώρες πριν την εισαγωγή τους στα πλαστικά κύπελλα παρέμεναν χωρίς λεία, ενώ στη συνέχεια τοποθετούνταν μεμονωμένα εντός των κυπέλλων. Τα ενήλικα άτομα που χρησιμοποιήθηκαν ήταν ηλικίας 20-30 ημερών. Οι μετρήσεις των εναπομενουσών ζωντανών προνυμφών του A. fabae γίνονταν μετά από 24 ώρες. Χρησιμοποιήθηκαν πέντε διαφορετικές πυκνότητες προνυμφών A. fabae (2, 4, 8, 16 και 32) για τις προνύμφες 1 ης ηλικίας του P. quatuordecimpunctata, έξι (2, 4, 8, 16, 32 και 64) για τις 2 ης ηλικίας και έξι (4, 8, 16, 32, 64 και 128) για τις 3 ης και 4 ης ηλικίας και τα ενήλικα άτομα, σε κάθε μία από τις οποίες έγιναν 10 επαναλήψεις. Οι 2

προνύμφες 1 ης, 2 ης, 3 ης και 4 ης ηλικίας, καθώς και τα ενήλικα θηλυκά και αρσενικά άτομα του P. quatuordecimpunctata εμφάνισαν λειτουργική ανταπόκριση τύπου ΙΙ. Η περιγραφή της σχέσης της καταναλωθείσας λείας με την προσφερόμενη έγινε με τη χρήση του μαθηματικού υποδείγματος Rogers (random predator equation), το οποίο αποτελεί την ολοκληρωμένη μορφή του υποδείγματος Holling. Ο ρυθμός επιθέσεων, ο χρόνος χειρισμού της λείας (χρόνος που απαιτείται για την καταδίωξη, καταστολή, κατανάλωση και αφομοίωση της λείας) και ο μέγιστος αριθμός επιθέσεων ήταν 0.106, 0.123, 0.147, 0.199, 0.2227 και 1.1045 ανά ώρα, 6.585, 2.620, 1.148, 0.519, 0.5040 και 0.6597 ώρες, και 3.64, 9.16, 20.90, 46.24, 47.62 και 36.38 προνύμφες A. fabae, για τις προνύμφες 1 ης, 2 ης, 3 ης, 4 ης ηλικίας, τα ενήλικα θηλυκά και αρσενικά άτομα, αντίστοιχα. Ο ορισμός του χρόνου χειρισμού της λείας οδηγεί σε αμφισβήτηση της μηχανιστικής βάσης του υποδείγματος Holling. Ο χρόνος καταδίωξης της λείας ακολουθείται από το χρόνο καταστολής της και, εν συνεχεία, κατανάλωσή της. Η αφομοίωση αποτελεί μία διαδικασία που είναι πιθανό να συμβαίνει παράλληλα με τις υπόλοιπες, υπό την έννοια ότι ένα αρπακτικό μπορεί να αφομοιώνει τη λεία του, ενώ ταυτόχρονα καταδιώκει ή καταστέλλει ή καταναλώνει ένα άλλο άτομό της. Το γεγονός αυτό οδηγεί στον διαχωρισμό των αρπακτικών σε δύο κατηγορίες: σε αυτά όπου η ικανότητα θήρευσης καθορίζεται από τη διαδικασία αφομοίωσης της λείας και σε αυτά όπου καθορίζεται από τον χρόνο καταδίωξης, καταστολής και κατανάλωσής της. Ο περιοριστικός μηχανισμός της θήρευσης του P. quatuordecimpunctata διερευνήθηκε με τη διενέργεια εργαστηριακών πειραμάτων λειτουργικής ανταπόκρισης μεγάλης (24 ώρες) και μικρής (3 ώρες) διάρκειας, χρησιμοποιώντας αρσενικά και θηλυκά άτομα του αρπακτικού. Η περιγραφή των δεδομένων έγινε με τη χρήση του μαθηματικού υποδείγματος Rogers. Ο χρόνος χειρισμού της λείας διέφερε μεταξύ των πειραμάτων μικρής και μεγάλης διάρκειας, τόσο για τα αρσενικά (0.2132 και 0.4789 ώρες, αντίστοιχα) όσο και τα θηλυκά άτομα (0.1611 και 0.2565 ώρες, αντίστοιχα). Η διαδικασία της αφομοίωσης της τροφής φαίνεται να είναι αυτή που καθορίζει τη θηρευτική ικανότητα του συγκεκριμένου αρπακτικού επί της συγκεκριμένης λείας. Η μελέτη του άμεσου ανταγωνισμού κατά τη θήρευση των προνυμφών του P. quatuordecimpunctata πραγματοποιήθηκε σε σταθερές συνθήκες θερμοκρασίας (25 ± 1 C), σχετικής υγρασίας (65 ± 2%) και φωτοπεριόδου (16 ώρες φως / 8 ώρες σκότος). Εντός πλαστικών κυπέλλων ύψους 12cm και διαμέτρου 7cm, τα οποία κλείνονταν 3

στο άνοιγμά τους με οργαντίνα οπής 0,3 x 0,4mm, τοποθετούνταν φυτά κουκιών ένα σε κάθε κύπελλο- ύψους 8-9cm, προσβεβλημένα με προνύμφες ηλικίας 3-3.5 ημερών του A. fabae. Οι πυκνότητες του αρπακτικού που χρησιμοποιήθηκαν ήταν 1, 2, 3 και 4 προνύμφες 4 ης ηλικίας. Η προσφερόμενη πυκνότητα λείας ήταν 5, 10, 15, 20, 25 προνύμφες A. fabae σε ένα αρπακτικό, 10, 20, 30, 40 και 50 σε δύο αρπακτικά, 15, 30, 45, 60 και 75 σε τρία και 20, 40, 60, 80 και 100 σε τέσσερα αρπακτικά, ενώ ο χρόνος έκθεσης αρπακτικού-λείας ήταν 6 ώρες. Η περιγραφή της σχέσης της καταναλωθείσας λείας με την προσφερόμενη έγινε με τη χρήση του μαθηματικού υποδείγματος Crowley-Martin. Ο ρυθμός επιθέσεων, ο χρόνος χειρισμού της λείας και ο μέγιστος αριθμός επιθέσεων ήταν 0.468, 0.320, 0.368 και 0.199 ανά ώρα, 0.217, 0.249, 0.298 και 0.299 ώρες και 27.6, 19.7, 17.1 και 17.2 προνύμφες A. fabae όταν η πυκνότητα του αρπακτικού ήταν 1, 2, 3 και 4 προνύμφες 4 ης ηλικίας, αντίστοιχα. Ο ρυθμός θήρευσης του P. quatuordecimpunctata μειώθηκε σε χαμηλές πυκνότητες λείας στην πυκνότητα των τεσσάρων προνυμφών, ενώ δεν επηρεάστηκε σε υψηλές πυκνότητες λείας. 4

Abstract This thesis investigates several ecological characteristics of the fourteenspotted ladybird beetle, Propylea quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae), reared on the black bean aphid, Aphis fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae), using mathematical models. The coccinellids were collected from corn, Zea mays L., plants infested by the corn leaf aphid, Rhopalosiphum maidis Fitch, in Arta County (Northwestern Greece, 21 0 0 /39 10 0 ). P. quatuordecimpunctata beetles were reared on A. fabae infesting potted fava bean, Vicia faba L. An A. fabae colony, originally from a stock colony at the Biological Control Laboratory, Benaki Phytopathological Institute, was reared on V. faba plants. The effect of temperature on the development, survival, longevity and fecundity of the P. quatuordecimpunctata L. was determined at six constant temperatures (17, 20, 25, 30, 32.5 and 35 ± 1 C) in the laboratory. P. quatuordecimpunctata egg masses (<12-h-old) were transferred from the stock culture into cylindrical Plexiglass cages (5 10 cm) containing A. fabae nymphs and adults. After hatching, larvae were kept individually with aphids offered ad libitum. The duration and survival of egg, larval, and pupal stages were recorded every 12 h. Adults emerged from pupae at each temperature regime were used for determining female longevity and fecundity. When numbers of male-female pairs were not sufficient for statistical analysis, we used additional pairs of adults that had completed the immature development at the same conditions as those of the developmental study. Results showed a temperature-dependent development of the coccinellid. An appropriate linear model indicated that 218.0 degree-days above a threshold of 10.2 C were needed to complete immature development from egg to adult emergence. Data were fitted to the nonlinear Briere model, which for total immature period estimated the upper developmental threshold at 36.0 C, the lower threshold at 12.2 C and the temperature for maximum developmental rate at 30.3 C. Survival of immature stages varied significantly across temperatures with the lowest survival of just 14% occurring at 32.5 C and the highest (96%) at 25 C. In addition temperature showed a profound effect on female longevity over this viable range of temperatures, as it decreased from 123.06 d at 17 C to 33.53 d at 30 C. The highest fecundity (724.6 eggs/female) was recorded at 25 C. 5

A life table analysis of P. quatuordecimpunctata was conducted at four constant temperatures (17, 20, 25 and 30 ± 1ºC). A temperature-dependence in coccinellid s life history parameters was detected. Estimated values of the net reproductive rate, intrinsic rate of increase, mean generation and doubling time were 90.2, 195.1, 375.1 and 81.1 females/female, 0.065, 0.095, 0.166 and 0.190 females/female/d, 69.5, 55.3, 35.7 and 23.1 d, and 10.7, 7.3, 4.2 and 3.6 d at 17, 20, 25 and 30ºC respectively. Lactin model indicated that the intrinsic rate of increase reaches its maximum value at 29.23 C. Females of roughly 75, 50, 45 and 20 daysold, reach their maximum reproductive potential at 17, 20, 25 and 30ºC respectively. Additionally, temperature affected the risk of death of immatures and female adults, as the survival curves at the examinated temperatures were significantly different. The mean survival times decreased from 19.9 to 8.0 d and 123.1 to 33.5 d from 17 to 30 C for entire immature stages and female adults respectively. Functional responses of immature stages, female and male adults of P. quatuordecimpunctata to varying densities of A. fabae reared on Vicia faba L. were evaluated under laboratory conditions. The experiments were carried out at 20 1 C, 65±2% RH and a 16:8 (L:D) photoperiod. All larval stages and adults of P. quatuordecimpunctata were starved for 12 h and placed individually in plastic containers (12cm height x 7cm diameter) with various densities of immature stages of A. fabae (3-3.5 day-old) on potted V. faba plant hosts. After 24 h the predators were removed and the number of aphids remaining counted. Ten to fifteen day-old plants were used (8-9cm heigh with top growth removed). Prey densities were: 2, 4, 8, 16 and 32 aphids for first instar P. quatuordecimpunctata; 2, 4, 8, 16, 32 and 64 aphids for second instar P. quatuordecimpunctata; and 4, 8, 16, 32, 64 and 128 aphids for third and fourth instar, and adults of P. quatuordecimpunctata. There were ten replicates of each prey density. Logistic regression analysis of the proportion of aphids consumed as a function of initial density indicated that all larval instars and adults of P. quatuordecimpunctata exhibited a type II functional response when searching for A. fabae on V. faba plants. Data fitted to Rogers random predator equation. Attack rates, handling times and maximum attack rates were 0.106, 0.123, 0.147, 0.199, 0.2227 and 0.1045 hours -1, 6.585, 2.620, 1.148, 0.519, 0.5040 and 0.6597 hours and 3.64, 9.16, 20.90, 46.24, 47.62 και 36.38 for 1 st. 2 nd, 3 rd, 4 th instars, adult females and males, respectively. 6

Holling s assumptions concerning the biological process of handling time, i.e the time a predator spends on pursuing, subduing, eating and digesting its prey, have been debated as digestion represents a background component of predation. An aspect that has received considerable attention in functional response studies is the limit to the number of prey attacked at high prey densities. It has been considered that handling time is the limiting factor for parasitoids and satiation for predators. The importance of digestion in shaping functional responses and thus foraging decisions has been increasingly acknowledged. Digestion and handling prey are discrete biological processes that should be taken into account separately. In fact, the rate food is digested influences predators hunger level and its probability of searching for prey. Discriminating digestion process from handling time is essential for a thorough understanding of the predation processes and the underlying foraging behaviour Therefore, predators are characterized either as digestion- or handling-limited. A study was initiated to identify the mechanism that limits the coccinellids predation ability. P. quatuordecimpunctata and its prey A. fabae Scopoli were used in long- and short-term functional response experiments. Results showed that P. quatuordecimpunctata adults exhibit a type II functional response. The estimated attack rates and handling times differed significantly between long and short term experiments, indicating that the digestion process limits predation ability of P. quatuordecimpunctata. Mutual interference involves direct interactions between individuals of the same species that may alter their foraging success. Larvae of aphidophagous coccinellids typically stay within a patch during their life, displaying remarkable aggregation to their prey. A study was initiated in order to determine the effect of mutual interference in coccinellids feeding rate. One to four 4 th larval instars of the fourteen-spotted ladybird beetle P. quatuordecimpunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) were exposed for 6 hours in plastic containers with different densities of the black bean aphid, A. fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae), on potted Vicia faba L. plants. Data fitted to Crowley-Martin model. At predator densities of 1, 2 and 3 larvae, attack rates did not differ among treatments (0.467, 0.320, 0.368 h -1, respectively). However, attack rate was significantly lower when predator density was 4 larvae (0,199 h -1 ), compared to the other tested densities. Predator density did not affect coccinellid s handling time. When 1, 2, 3 and 4 larvae exposed together, the respective values of handling time were 0.217, 0.249, 0.298 and 0.199 h. Although 7

feeding rate became independent of predator density at high prey density, predator dependence in coccinellid s functional response indicated at low prey densities at the higher predator density tested. 8

1. Εισαγωγή 1.1. Τα αρπακτικά είδη της οικογένειας Coccinellidae Η οικογένεια Coccinellidae ανήκει στην τάξη των Κολεοπτέρων εντόμων. Περιλαμβάνει είδη που είναι αρπακτικά εντόμων, ακάρεων, αλλά και είδη που τρέφονται επί φυτών και μυκήτων (Hoděk and Honěk 1996, Dixon 2000). Τα εντομοφάγα είδη της οικογένειας Coccinellidae τρέφονται κυρίως επί εντόμων της τάξης των Ημιπτέρων (αφίδες, κοκκοειδή, αλευρώδεις) και χρησιμοποιούνται συχνά στη βιολογική καταπολέμηση αυτών (Obrycki and Kring 1998). Ως βιολογική καταπολέμηση ορίζεται η δράση των φυσικών εχθρών (αρπακτικών, παρασιτοειδών ή παθογόνων) των επιβλαβών εντόμων, η οποία έχει ως αποτέλεσμα τη διατήρησή τους σε πληθυσμιακό επίπεδο μικρότερο από αυτό που θα προέκυπτε χωρίς τη δράση των φυσικών εχθρών (DeBach 1964). Διακρίνεται σε φυσική βιολογική καταπολέμηση, όπου η δράση των φυσικών εχθρών γίνεται χωρίς την ενεργό παρέμβαση του ανθρώπου και σε εφαρμοσμένη βιολογική καταπολέμηση, όπου η δράση των φυσικών εχθρών γίνεται μετά την ενεργό παρέμβαση του ανθρώπου. Η εφαρμοσμένη βιολογική καταπολέμηση διακρίνεται περαιτέρω σε διαχείριση πληθυσμών, η οποία περιλαμβάνει την εκτροφή, τον πολλαπλασιασμό και την εξαπόλυση ιθαγενών φυσικών εχθρών, και στην κλασσική βιολογική καταπολέμηση, η οποία περιλαμβάνει την εισαγωγή και διαχείριση πληθυσμών εξωτικών φυσικών εχθρών (Κοντοδήμας 2004). Η πρώτη και ίσως από τις πιο επιτυχημένες προσπάθειες κλασσικής βιολογικής καταπολέμησης πραγματοποιήθηκε με το είδος της οικογένειας Coccinellidae Rodolia (Vedalia) cardinalis Mulsant (Dixon 2000). Τα τέλη του 19 ου αιώνα γίνονταν εισαγωγή φυτών εσπεριδοειδών από την Αυστραλία στην Καλιφόρνια των Η.Π.Α., η οποία είχε ως αποτέλεσμα την ταυτόχρονη εισαγωγή του εντόμουεχθρού των εσπεριδοειδών Icerya purchasi Maskell (Hemiptera: Margarodidae). Η προσαρμογή του συγκεκριμένου εντόμου στις κλιματικές συνθήκες της Καλιφόρνιας ήταν άμεση, ενώ το 1878 χαρακτηρίστηκε ως απειλή για την βιομηχανία των εσπεριδοειδών (Varley et al. 1973). Η εισαγωγή από την Αυστραλία του αρπακτικού R. cardinalis το 1888 είχε ως αποτέλεσμα τον, για περισσότερα από 100 χρόνια από την εισαγωγή του συγκεκριμένου φυσικού εχθρού, έλεγχο του I. purchasi (Dixon 2000). 9

Τα αφιδοφάγα είδη της οικογένειας Coccinellidae διαθέτουν στοματικά μόρια μασητικού τύπου. Η κάτω γνάθος χαρακτηρίζεται ισχυρή και χρησιμοποιείται για την σύνθλιψη των θηραμάτων, ενώ οι γναθικές προσακτρίδες θεωρείται ότι χρησιμοποιούνται στην αναγνώριση των θηραμάτων (Nakamuta 1985). Οι προνύμφες όλων των ηλικιών διαθέτουν πόδια (Εικ. 1β,γ,δ,ε). Τα ενήλικα άτομα φέρουν ένα ζευγάρι λειτουργικών οπίσθιων πτερύγων, το οποίο προστατεύεται από τα έλυτρα. Το αναπαραγωγικό σύστημα των θηλυκών ατόμων αποτελείται από ένα ζευγάρι ωοθήκες, δύο πλευρικούς ωαγωγούς από την συγχώνευση των οποίων προκύπτει ο κοινός ωαγωγός, την σπερματοδόχο κύστη και την σπερμοθήκη, ενώ τα αρσενικά άτομα διαθέτουν δύο όρχεις και δύο εκφορητικούς αγωγούς (Kovář 1996). Ο βιολογικός κύκλος των αφιδοφάγων ειδών της οικογένειας Coccinellidae αποτελείται από το στάδιο του αυγού, το προνυμφικό με τέσσερις ηλικίες (στο είδος Coleomegilla maculata έχουν αναφερθεί πέντε προνυμφικές ηλικίες σε εργαστηριακή εκτροφή του εντόμου), το νυμφικό στάδιο και το στάδιο του ενηλίκου (Εικόνα 1) (Hodek and Honěk 1996). Τα αυγά έχουν συνήθως σχήμα οβάλ και χρωματισμό κιτρινωπό έως κοκκινωπό-πορτοκαλί, ενώ πριν την εκκόλαψή τους έχουν χρώμα γκριζωπό. Τα θηλυκά άτομα γεννούν τα αυγά τους κυρίως σε σε φύλλα και βλαστούς, σε ομάδες (Εικόνα 1α), με εξαίρεση το Platynaspis luteorubra όπου γεννά μεμονωμένα αυγά (Hodek and Honěk 1996, Dixon 2000). Μετά την εκκόλαψή τους, οι προνύμφες πρώτης ηλικίας παραμένουν στο κέλυφος όπου τρέφονται και στη συνέχεια αναζητούν την λεία τους. Η αύξηση του μεγέθους των προνυμφών επιτυγχάνεται με τις εκδύσεις, οι οποίες καθορίζουν και την ηλικία τους. Ως έκδυση ορίζεται η αντικατάσταση του δερματίου με νέο, μεγαλύτερο (Τζανακάκης 1995). Η ταχύτητα ανάπτυξης των προνυμφικών ηλικιών καθορίζεται κυρίως από τη θερμοκρασία, την ποιότητα και την ποσότητα της λείας, ενώ δεν φαίνεται να επηρεάζεται από την φωτοπερίοδο (McMullen 1967). Σε αντίθεση με το προνυμφικό στάδιο, οι νύμφες παραμένουν ακίνητες και δεν τρέφονται, ενώ στο συγκεκριμένο στάδιο σχηματίζεται το φύλο των ενηλίκων ατόμων (Hodek and Honěk 1996). Λίγες ημέρες μετά την εμφάνιση των ενηλίκων πραγματοποιείται η πρώτη σύζευξη (Εικόνα 1ζ,η) μεταξύ των αρσενικών και θηλυκών ατόμων. Η περίοδος προ-ωοτοκίας των θηλυκών ατόμων μειώνεται με την αύξηση της θερμοκρασίας, εντός του θερμοκρασιακού εύρους στο οποίο το κάθε είδος αναπτύσσεται και αναπαράγεται. Όπως συμβαίνει στα πλείστα είδη εντόμων, τα αφιδοφάγα είδη της οικογένειας Coccinellidae προσαρμόζονται ώστε να επιβιώνουν σε περιόδους όπου οι 10

περιβαλλοντικές συνθήκες είναι αντίξοες για την ανάπτυξη και αναπαραγωγή τους, εμφανίζοντας περιόδους εποχικής αδράνειας. Οι περίοδοι αυτοί χαρακτηρίζονται από θερμοκρασίες δυσμενείς για την πληθυσμιακή αύξηση των εντόμων, οπότε και αναστέλλουν προσωρινά την ανάπτυξη και αναπαραγωγή τους. Η εποχική αδράνεια διακρίνεται σε λαθροβίωση (quiescence) και διάπαυση. Η λαθροβίωση προκαλείται από άμεση επίδραση δυσμενών περιβαλλοντικών παραγόντων, ενώ η διάπαυση προκαλείται και εκδηλώνεται προτού οι παράγοντες του περιβάλλοντος γίνουν δυσμενείς (Τζανακάκης 1995). Οι δύο αυτές καταστάσεις είναι δυνατόν να συνδεθούν, μιας και περάτωση της διάπαυσης μπορεί να ακολουθείται από λαθροβίωση (Hodek 2012). 1.1.1. Το είδος Propylea quatuordecimpunctata Στην οικογένεια Coccinellidae περιλαμβάνεται και το γένος Propylea, στο οποίο ανήκουν τα αφιδοφάγα είδη P. dissecta Mulsant, P. japonica Thunberg, P. luteopustulata Mulsant και P. quatuordecimpunctata L. (Pervez and Omkar 2011). Το P. quatuordecimpunctata είναι είδος ενδημικό της Παλαιαρκτικής ζώνης. Ως λεία του έχουν αναφερθεί 26 είδη της οικογένειας Aphididae και 5 είδη των οικογενειών Psyllidae, Gelechiidae και Chrysomelidae (Πίνακας 1). Το μικρό μέγεθος του P. quatuordecimpunctata, συγκριτικά με άλλα αφιδοφάγα είδη της οικογένειας Coccinellidae, θεωρήθηκε ως σημαντικό μειονέκτημά του για τη χρήση του σε προγράμματα βιολογικής καταπολέμησης (Obrycki et al. 1993). Πρόσφατα, μελέτη των Kontodimas et al. (2008) έδειξε ότι το P. quatuordecimpunctata εμφανίζει ανταγωνιστικά πληθυσμιακά χαρακτηριστικά (ενδογενής ταχύτητα αύξησης, χρόνος διπλασιασμού του πληθυσμού) συγκρινόμενο με το, ευρύτατα χρησιμοποιούμενο σε προγράμματα εφαρμοσμένης βιολογικής καταπολέμησης και ολοκληρωμένης καταπολέμησης εχθρών, αφιδοφάγο είδος Coccinella septempunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) αλλά και το Ceratomegilla undecimnotata Schneider (Coleoptera: Coccinellidae). Επιπλέον, η εισαγωγή και εγκατάστασή του στις Ηνωμένες Πολιτείες Αμερικής είχε ως αποτέλεσμα την σημαντική μείωση πληθυσμών των αφίδων Myzus persicae και Aphis nasturtii, ενώ η παρουσία του είδους-εισβολέα και ενδοσυντεχνιακού θηρευτή του, Harmonia axyridis Pallas (Coeloptera: Coccinellidae), δεν επηρέασε τα πληθυσμιακά επίπεδα του αρπακτικού όπως συνέβη σε άλλα αφιδοφάγα είδη της οικογένειας Coccinellidae (Pervez and Omkar 2011). 11

1.2. Η οικογένεια Aphididae Η οικογένεια Aphididae περιλαμβάνει έντομα που είναι γνωστά με τα κοινά ονόματα αφίδες, μελίγκρες. Ζουν κυρίως σε τρυφερούς βλαστούς και τρυφερά φύλλα διάφορων φυτών, όπου βρίσκονται συνήθως σε ομάδες (Τζανακάκης και Κατσόγιαννος 2003). Οι αφίδες παρουσιάζουν το φαινόμενο του πολυμορφισμού, κατά το οποίο στο ίδιο είδος παρατηρούνται άτομα με διαφορετικά μορφολογικά και βιολογικά χαρακτηριστικά (Πελεκάσης 1976). Από πλευράς ετήσιου κύκλου ζωής, τα διάφορα είδη αφίδων κατατάσσονται σε μεταναστευτικά και σε μη μεταναστευτικά. Στα μεταναστευτικά είδη είναι απαραίτητοι δύο τουλάχιστον ξενιστές, ο κύριος όπου το έντομο αναπτύσσεται αγενώς (παρθενογεννετικά) και εγγενώς και ο δευτερεύων όπου το έντομο αναπτύσσεται αγενώς, ενώ στα μη μεταναστευτικά είδη αφίδων ο ετήσιος κύκλος συμπληρώνεται μόνο στον κύριο ξενιστή (Τζανακάκης και Κατσόγιαννος 2003). Τα έμφυλα (αρσενικά και θηλυκά) άτομα των μεταναστευτικών ειδών εμφανίζονται συνήθως το φθινόπωρο, όπου τα θηλυκά άτομα ωοτοκούν ένα ή περισσότερα αυγά. Τα αυγά αυτά εκκολάπτονται την επόμενη άνοιξη από τα οποία προέρχεται η άπτερος θεμελιωτική ή ιδρυτική γενιά, η οποία αποτελείται συνήθως από άπτερα παρθενογεννετικά θηλυκά. Οι απόγονοι της ιδρυτικής γενιάς είναι άπτερα, παρθενογεννετικά θηλυκά άτομα, τα οποία εμφανίζονται συνήθως από την άνοιξη έως το φθινόπωρο και ζουν στον κύριο ξενιστή. Τα μεταναστευτικά άτομα είναι πτερωτά παρθενογεννετικά άτομα και μεταναστεύουν στον δευτερεύοντα ξενιστή όπου δίνουν απογόνους (Πελεκάσης 1976, Τζανακάκης και Κατσόγιαννος 2003). Τα είδη της οικογένειας Aphididae διαθέτουν στοματικά μόρια νύσσοντοςμυζητικού τύπου μέσω των οποίων αφαιρούν φυτικό χυμό, ενώ το νύγμα πολλών ειδών προκαλεί συστροφή των φύλλων. Επίσης, τα μελιτώδη εκκρίματα ορισμένων ειδών ρυπαίνουν το φυτό και τους καρπούς, ευνοώντας και την εγκατάσταση μυκήτων της καπνιάς (Τζανακάκης και Κατσόγιαννος 2003). Οι συνήθως πυκνοί πληθυσμοί των αφίδων, ο μεγάλος αριθμός γενεών το έτος, που συχνά ξεπερνά τις 10 και η μετάδοση ιών στα φυτά, κατατάσσουν τις αφίδες ανάμεσα στους πιο βλαβερούς εχθρούς των καλλιεργούμενων φυτών (Τζανακάκης και Κατσόγιαννος 2003). 12

1.2.1. Το είδος Aphis fabae Το γένος Aphis της οικογένειας Aphididae περιλαμβάνει πάνω από 400 είδη, τα περισσότερα από τα οποία είναι διαδεδομένα στο Βόρειο Ημισφαίριο, ενώ μερικά είναι ιθαγενή στη Νότια Αμερική, Νέα Ζηλανδία και Αυστραλία (Blackman and Eastop 2000). Προσβάλλουν κατά κύριο λόγο τα νεαρά φύλλα, ενώ κάποια είδη διαβιούν επίσης στους νεαρούς βλαστούς και στις ρίζες φυτών. Η μαύρη αφίδα των κουκιών, Aphis fabae Scopoli, συμπεριλαμβάνεται ανάμεσα στα σημαντικότερα είδη αφίδων-εχθρών των καλλιεργούμενων φυτών (Blackman and Eastop 2007). Πρόκειται για είδος διαδεδομένο στις εύκρατες ζώνες του Βορείου ημισφαιρίου, καθώς και στη Νότιο Αμερική και Αφρική (CABI/EPPO 2002). Στις θερμότερες περιοχές του πλανήτη η παρουσία του δεν είναι συχνή και τείνει να αντικατασταθεί από το υποείδος A. fabae solanella Theobald (Blackman and Eastop 2000). Στις περισσότερες περιοχές της Ευρώπης το A. fabae χαρακτηρίζεται ως μεταναστευτικό είδος. Τα πρωτεύοντα φυτά-ξενιστές του είναι τα είδη Euonymus europaeus και Viburnum opulus. Με βάση την πληθώρα των δευτερευόντων φυτώνξενιστών του (Πίνακας 2) θεωρείται είδος εξαιρετικά πολυφάγο. Οι πλέον ευνοϊκές συνθήκες για την μετανάστευση των πτερωτών ατόμων είναι οι θερμοκρασίες μεταξύ των 23 C και 30 C και σχετική υγρασία 40-80% (Johnson 1952). Εκτός των άμεσων ζημιών λόγω της αφαίρεσης φυτικού χυμού και της συστροφής των φύλλων, το A. fabae είναι φορέας περισσότερων των 30 ιών. Στους ιούς αυτούς συμπεριλαμβάνονται τόσο μη-έμμονοι σε διάφορα καλλιεργούμενα φυτά (π.χ. φασόλια, τεύτλα, κολοκύθια, πατάτες, τομάτες), όσο και έμμονοι, όπως ο ιός του καρουλιάσματος των φύλλων της πατάτας και ο ίκτερος των τεύτλων (Blackman and Eastop 2000). 13

Πίνακας 1. Λεία του Propylea quatuordecimpunctata (Kalushkov and Hodek 2005). Aphis fabae Aphis gossypii Aphis donacis Aphis pomi Adelges piceae Acyrthosiphon pisum Dentatus malicola Diuraphis noxia Dysaphis plantaginea Eucallipterus tiliae Macrosiphum solanifolii Metopolophium dirhodum Microlophium evansi ΑΦΙΔΕΣ (Hemiptera: Aphididae) Uroleucon cirsii Uroleucon jaceae Brachycaudus lychnidis Drepanosiphum platanoidis Euceraphis punctipennis Hyperomyzus lactucae Euceraphis betulae Phorodon humuli Myzus persicae Pterocallis alni Rhopalosiphum maidis Schizaphis graminum Sitobion avenae ΑΛΛΑ ΕΝΤΟΜΑ Cacopsylla pyri (Hemiptera: Psyllidae) Oulema melanopus (Coleoptera: Chrysomelidae) Cacopsylla pyrisuga (Hemiptera: Psyllidae) Sitotroga cerealella (Lepidoptera: Gelechiidae) Cacopsylla pyricola (Hemiptera: Psyllidae) 14

Πίνακας 2. Φυτά-ξενιστές του Aphis fabae (CABI/EPPO 2002). Allium porum Aloe spp. Amaranthus caudatus Amaranthus spp. Angelica archangelica Apium graveolens Beta vulgaris Carica papaya Cichorium intybus Citrus spp. Curcubita pepo Cucumis sativus Cypomandra betacea Cynara cardunculus Dahlia spp. Daucus carota Dianthus caryophyllus D. plumarius Ficus carica Foeniculum vulgare Gladiolus spp. Gossypium spp. Helianthus annuus Humulus lupulus Lactuca sativa Levisticum officinale Lillium spp. Linum usitassimum Lycopersicon esculentum Malus pumila Morus nigra Myrrhis odorata Nicotiana tabacum Papaver somniferum Pastinaca sativa Petroselinum spp. Phaseolus spp. Pimpinella anisum Pisum sativum Polygonum fagopyron Prunus cerasus Punica granatun Rosa spp. Rheum spp. Sechium edule Solanum melongena Solanum nigrum Solanum tuberosum Spinacea oleracea Symphytum spp. Tulipa spp. Trifolium spp. Vaccinium spp. Vicia faba Vicia spp. Vitis vinifera Zea mays 15

α β γ δ ε στ ζ η Εικόνα 1. Propylea quatuordecimpunctata: αυγά (α), προνύμφες 1 ης (β), 2 ης (γ), 3 ης (δ), 4 ης ηλικίας (ε), νύμφη (στ) και ενήλικα άτομα (ζ, η). 16

α β γ δ Εικόνα 2. Φυτά κουκιών προσβεβλημένα με Aphis fabae (α, β) και ενήλικα άτομα Propylea quatuordecimpunctata τρεφόμενα επί Aphis fabae (γ, δ). 17

1.3. Μαθηματικά υποδείγματα και χρήση τους στην οικολογία Η ακρίβεια και περιεκτικότητα της μαθηματικής επιστήμης επιτρέπουν συχνά την ανάπτυξη μαθηματικών υποδειγμάτων για την περιγραφή, διερεύνηση, κατανόηση και πρόβλεψη οικολογικών διεργασιών. Τα μαθηματικά υποδείγματα αποτυπώνουν την υφιστάμενη γνώση ενός συστήματος που έχει μελετηθεί ή είναι υπό μελέτη (Eykhoff 1974). Στην οικολογία, ως σύστημα μπορεί να θεωρηθεί ο πληθυσμός ενός είδους, οι πληθυσμοί δύο ή περισσοτέρων ειδών σε μία ορισμένη γεωγραφική περιοχή, ή ένα οικοσύστημα (Gertsev and Gertseva 2004). Σε κάθε περίπτωση, η σύνδεση της μαθηματικής προσέγγισης με την οικολογία δεν θα πρέπει να θεωρείται δεδομένη, μιας και οι δύο αυτές επιστήμες χρησιμοποιούν διαφορετικούς ορισμούς και λειτουργούν συχνά υπό διαφορετικούς όρους. Ένα μαθηματικό υπόδειγμα αποτελεί απλοποίηση και εξειδανίκευση της πραγματικότητας, γεγονός που θέτει περιορισμούς στην εφαρμοσιμότητά του (Waelder 2008). Παραταύτα, η χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων στην οικολογία συνεισφέρει συχνά στην κατανόηση της λειτουργικότητας των ζωντανών οργανισμών. Διάφορα μαθηματικά υποδείγματα έχουν προταθεί για τη μελέτη διαφόρων οικολογικών διεργασιών, όπως της ταχύτητας ανάπτυξης των αρθροπόδων σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία (π.χ. Lactin et al. 1995, Briere et al. 1999), της ταχύτητας αύξησης ενός πληθυσμού σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία (Roy et al. 2003), της θήρευσης σε συνάρτηση με την πυκνότητα του θηράματος (π.χ. Holling 1959, Jeschke et al. 2002), της επίδρασης του ενδοειδικού (π.χ. Beddington 1975, DeAngelis et al. 1975, Crowley and Martin 1989) ή διειδικού (devillemereuil and López-Sepulcre 2011) ανταγωνισμού κατά τη θήρευση. 1.3.1. Μαθηματικά υποδείγματα στην περιγραφή της επίδρασης της θερμοκρασίας στη βιολογία των εντόμων Τα έντομα είναι ποικιλόθερμοι οργανισμοί. Η θερμοκρασία του σώματός τους δεν παραμένει σταθερή, αλλά εξαρτάται από αυτή του περιβάλλοντος στο οποίο διαβιούν. Το γεγονός αυτό επιδρά στην ταχύτητα μεταβολισμού, το σύνολο δηλαδή των βιοχημικών αντιδράσεων που εξυπηρετούν τις διαδικασίες παραγωγής και απελευθέρωσης ενέργειας, αλλά και τη σύνθεση μορίων που είναι απαραίτητα ως δομικά ή λειτουργικά συστατικά. Η θερμοκρασία επηρεάζει τη λειτουργία των ενζύμων, τα οποίοι δρουν ως καταλύτες των βιοχημικών αυτών αντιδράσεων. Κατά συνέπεια, εντός ενός βιώσιμου εύρους θερμοκρασιών στο οποίο ένα έντομο 18

αναπτύσσεται και αναπαράγεται, διάφορα βιολογικά χαρακτηριστικά όπως η ταχύτητα ανάπτυξης, η θνησιμότητα, η αναπαραγωγική ικανότητα, η διάρκεια ζωής, αλλά και η πληθυσμιακή αύξηση του εντόμου, μεταβάλλονται (Nedvěd 2009). Η εμπειρική διαπίστωση της αρχικής αύξησης της ταχύτητας ανάπτυξης των εντόμων σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία, ακολουθούμενης από την απότομη πτώση της, αποτέλεσε τη βάση για την ανάπτυξη διαφόρων μαθηματικών υποδειγμάτων περιγραφής του (Kontodimas et al. 2004). Τα συγκεκριμένα υποδείγματα επιτρέπουν την εκτίμηση του κατώτερου και ανώτερου θερμικού ορίου, δηλαδή της χαμηλότερης και υψηλότερης θερμοκρασίας, αντίστοιχα, στην οποία η ταχύτητα ανάπτυξης είναι μηδέν, της θερμοκρασίας στην οποία λαμβάνει τη μέγιστη τιμή της, αλλά και των βαθμοημερών επάνω από το κατώτερο θερμικό όριο που απαιτούνται για τη συμπλήρωση ορισμένου σταδίου ή σταδίων ανάπτυξης. Παρόμοια, έχει προταθεί η περιγραφή και εκτίμηση της θνησιμότητας σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία (Son and Lewis 2005), όπως και η περιγραφή της αναπαραγωγικής ικανότητας κατά τη διάρκεια της ζωής των θηλυκών ατόμων (Kontodimas 2012). Η γνώση της ταχύτητας ανάπτυξης, της θνησιμότητας και της αναπαραγωγικής ικανότητας ενός εντόμου οδηγεί σε επιπλέον πληροφορίες που σχετίζονται με την αύξησή του σε πληθυσμιακό επίπεδο. Αυτό επιτυγχάνεται με την κατασκευή του πίνακα ζωής του εντόμου, ο οποίος αποτυπώνει τις γεννήσεις και θανάτους του ανά ορισμένη μονάδα χρόνου. Έχοντας ως βασική παραδοχή την εκθετική αύξηση αλλά και σταθερή κατανομή ηλικιών του πληθυσμού, εκτιμάται η ενδογενής ταχύτητα αύξησής του, η οποία εκφράζει τους θηλυκούς απογόνους που δίνει ένα θηλυκό άτομο στη μονάδα χρόνου που έχει ορισθεί. Η συγκριμένη παράμετρος χρησιμοποιείται για την επιλογή εξαπόλυσης φυσικών εχθρών των εντόμων-εχθρών των καλλιεργούμενων φυτών (Gutierrez 1996). Η περιγραφή και πρόβλεψη των τιμών της ενδογενούς ταχύτητας αύξησης σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία, επιτυγχάνεται με τη χρήση εμπειρικών μαθηματικών υποδειγμάτων (Roy et al. 2003). Επίσης, η κατασκευή των πινάκων ζωής επιτρέπουν την εκτίμηση επιπλέον πληθυσμιακών παραμέτρων (π.χ. αναπαραγωγική αξία και προσδοκώμενη διάρκεια ζωής των θηλυκών ατόμων, διάρκεια γενεάς), αλλά και τη διερεύνηση του μοτίβου της θνησιμότητας των ατόμων ενός πληθυσμού (Carey 1983). Τα μαθηματικά υποδείγματα που χρησιμοποιούνται στην περιγραφή της επίδρασης της θερμοκρασίας στη βιολογία των εντόμων αποτελούν τη βάση για την εργαστηριακή εκτροφή, την εκτίμηση της γεωγραφικής εξάπλωσης αλλά και της 19

διαχείρισης τους. Επιπλέον, η γνώση του βιώσιμου εύρους θερμοκρασιών στο οποίο αναπτύσσονται και αναπαράγονται θεωρείται θεμελιώδης για την εκτίμηση της επίδρασης της κλιματικής αλλαγής στην εξάπλωση και δυναμική των πληθυσμών των εντόμων (Jaramillo et al. 2009). 1.3.2. Μαθηματικά υποδείγματα και θήρευση Θήρευση είναι το φαινόμενο όπου άτομα ενός είδους χρησιμοποιούνται σαν τροφή από άτομα κάποιου άλλου είδους (Καρανδεινός 1986). Το θηρευτικό άτομο (αρπακτικό - predator) προσβάλλει και τρώει κατά κανόνα περισσότερα από ένα άτομα του θηράματος (λεία - prey) (Τζανακάκης 1995). Μερικές φορές, κάτω από ειδικές συνθήκες, υφίσταται και το φαινόμενο του καννιβαλισμού, η θήρευση δηλαδή να γίνεται εντός του ίδιου είδους (Καρανδεινός 1986). Η ατομική αντίδραση των αρπακτικών εντόμων σε αυξανόμενη πυκνότητα λείας (λειτουργική ανταπόκριση functional response) αποτελεί βασικό στοιχείο της οικολογίας τους, επηρεάζοντας τη δυναμική των συστημάτων αρπακτικού-λείας, αλλά και την αποτελεσματικότητά τους ως παράγοντες βιολογικής καταπολέμησης (Oaten and Murdoch 1975, Hassell 1978). Στα αρπακτικά έντομα έχουν περιγραφεί τρεις τύποι λειτουργικής ανταπόκρισης: η λειτουργική ανταπόκριση τύπου Ι όπου ο ρυθμός κατανάλωσης της λείας είναι ανεξάρτητος από την πυκνότητά της, η τύπου ΙΙ όπου ο ρυθμός κατανάλωσης της λείας μειώνεται συνεχώς όσο αυξάνεται η πυκνότητα της λείας και η τύπου ΙΙΙ όπου μία αρχική αύξηση του ρυθμού κατανάλωσης της λείας ακολουθείται από μείωση (Jervis and Copland 1996). Η λειτουργική ανταπόκριση τύπου ΙΙ θεωρείται ότι χαρακτηρίζει τα αρπακτικά είδη της οικογένειας Coccinellidae, εκτός ελαχίστων εξαιρέσεων (Hodek and Honěk 1996). Το πρώτο -και ευρύτατα χρησιμοποιούμενο μέχρι σήμερα- μαθηματικό υπόδειγμα που περιγράφει την λειτουργική ανταπόκριση τύπου ΙΙ προτάθηκε από τον Holling (1959). Ορίζοντας ως ρυθμό επιθέσεων τον αριθμό των ατόμων της λείας που καταναλώνονται σε χαμηλή πυκνότητα αυτής και χρόνο χειρισμού της λείας ως τον χρόνο που χρειάζεται ένα αρπακτικό για να καταδιώξει, καταστείλει, καταναλώσει και αφομοιώσει ένα άτομο της λείας, ο Holling προσέδωσε μηχανιστική βάση στο υπόδειγμα, σύμφωνα με το οποίο χρόνος χειρισμού της λείας σε αφθονία αυτής καθορίζει την ικανότητα θήρευσης ενός αρπακτικού. Η αφομοίωση της λείας όμως, αποτελεί μία διαδικασία που συμβαίνει παράλληλα με τις υπόλοιπες, υπό την έννοια ότι ένα αρπακτικό μπορεί να αφομοιώνει τη λεία ενώ ταυτόχρονα 20

καταδιώκει ή καταστέλλει ή καταναλώνει ένα άλλο άτομό της. Η αμφισβήτηση της μηχανιστικής βάσης του υποδείγματος του Holling οδηγεί στον διαχωρισμό των αρπακτικών σε δύο κατηγορίες: σε αυτά που η ικανότητα θήρευσης καθορίζεται από τη διαδικασία της αφομοίωσης της τροφής και σε αυτά που καθορίζεται από τον χρόνο που απαιτείται για την καταδίωξη, καταστολή και κατανάλωση της λείας (Jeschke et al. 2002). Το μαθηματικό υπόδειγμα Holling αναπτύχθηκε με τη βασική παραδοχή ότι. οι αποκλειστικές δραστηριότητες ενός αρπακτικού είναι η εύρεση και ο χειρισμός της λείας του. Σύμφωνα με την παραδοχή αυτή, η θήρευση εξαρτάται μόνο από την πυκνότητα της λείας, μη λαμβάνοντας υπ όψιν τον ενδοειδικό ανταγωνισμό. Γενικότερα, ανταγωνισμός λαμβάνει χώρα όταν άτομα του ίδιου ή διαφορετικού είδους χρησιμοποιούν κοινούς πόρους, ενώ διακρίνονται δύο κατηγορίες: ο ανταγωνισμός εκμετάλευσης (exploitation competition) και ο ανταγωνισμός παρέμβασης (interference competition) (Καρανδεινός 1986). Aνταγωνισμός εκμετάλευσης παρατηρείται όταν η προσφορά λείας είναι περιορισμένη, οπότε η λεία που χρησιμοποιήθηκε από άτομα ενός είδους δεν είναι διαθέσιμη για άλλα άτομα του ίδιου ή διαφορετικού είδους (Καρανδεινος 1986, Begon et al. 1996). Ο ανταγωνισμός αυτός είναι έμμεσος συγκρινόμενος με τον άμεσο ανταγωνισμό της παρέμβασης, στον οποίο εμφανίζονται αλληλεπιδράσεις συμπεριφοράς μεταξύ των ανταγωνιζόμενων ατόμων πριν από την χρησιμοποίηση του πόρου. Στις περιπτώσεις αυτές τα άτομα έρχονται σε επαφή μεταξύ τους ή κατά κάποιο τρόπο έχουν εμπειρία της παρουσίας των ανταγωνιστών τους (Καρανδεινός 1986). Το γεγονός αυτό μπορεί να οδηγήσει σε παρέκλιση από τις δραστηριότητες της εύρεσης και του χειρισμού της λείας, με συνέπεια την μικρότερη κατά άτομο κατανάλωση λείας. Με βάση το υπόδειγμα Holling αναπτύχθηκαν μαθηματικά υποδείγματα που επιτρέπουν τη διερεύνηση της επίδρασης του ανταγωνισμού παρέμβασης στη θήρευση (π.χ. Beddington 1975, DeAngelis et al. 1975, Sutherland 1983, Crowley and Martin 1989). Η ιδιότητα των αφίδων να αναπτύσσουν μεγάλους πληθυσμούς σε συγκεκριμένα μέρη των φυτών, αλλά και των αφιδοφάγων ειδών της οικογένειας Coccinellidae να συγκεντρώνονται στα σημεία αυτά (Dixon 2000), είναι πιθανό να επηρεάζει την κατανάλωση λείας, ιδιαίτερα των προνυμφών οι οποίες διαβιούν σε περιορισμένο τμήμα των φυτών ή της καλλιέργειας (Dostalkova et al. 2002). 21

1.4. Σκοπός της παρούσας μελέτης Στην παρούσα μελέτη σκοπός ήταν να μελετηθούν ορισμένα οικολογικά χαρακτηριστικά του αρπακτκού εντόμου P. quatuordecimpunctata με τη χρήση μαθηματικών υποδειγμάτων. Ειδικότερα, η μελέτη επικεντρώθηκε αφενός στην επίδραση της θερμοκρασίας στην ανάπτυξη, θνησιμότητα, αναπαραγωγική ικανότητα, διάρκεια ζωής των ενηλίκων ατόμων και τις πληθυσμιακές παραμέτρους του αρπακτικού και αφετέρου στην επίδραση της πυκνότητας της λείας στην κατά άτομο κατανάλωσή της, στον άμεσο ανταγωνισμό κατά τη θήρευση, ενώ έγινε και διερεύνηση του περιοριστικού μηχανισμού της θήρευσης του P. quatuordecimpunctata. Στο 1 ο κεφάλαιο μελετήθηκε η σχέση της ταχύτητας ανάπτυξης και της θνησιμότητας των ανηλίκων ατόμων του P. quatuordecimpunctata σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία, η πρόβλεψη των θερμικών ορίων του αρπακτικού καθώς και των βαθμοημερών που απαιτούνται για την πλήρη ανάπτυξή του, ενώ πραγματοποιήθηκε και διερεύνηση της επίδρασης της θερμοκρασίας στην αναπαραγωγική ικανότητα και διάρκειας ζωής των θηλυκών ατόμων του εντόμου. Στο 2 ο κεφάλαιο έγινε εκτίμηση των πληθυσμιακών παραμέτρων του P. quatuordecimpunctata στο βιώσιμο θερμοκρασιακό εύρος του εντόμου, περιγραφή της σχέσης της ενδογενούς ταχύτητας αύξησης σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία και διερεύνηση του μοτίβου θνησιμότητας του αρπακτικού. Στο 3 ο και 4 ο κεφάλαιο πραγματοποιήθηκε διερεύνηση του τύπου λειτουργικής ανταπόκρισης των τεσσάρων προνυμφικών ηλικιών και των ενηλίκων αρσενικών και θηλυκών ατόμων του P. quatuordecimpunctata, περιγραφή της σχέσης καταναλωθείσας πυκνότητας λείας σε συνάρτηση με την προσφερόμενη, καθώς και η διερεύνηση του περιοριστικού μηχανισμού θήρευσης των ενηλίκων ατόμων του αρπακτικού. Στο 5 ο κεφάλαιο έγινε μελέτη του άμεσου ανταγωνισμού κατά τη θήρευση των προνυμφών του P. quatuordecimpunctata. 1.5. Βιβλιογραφία Begon, M., J. L.Harper, and C. R. Townsend. 1996. Ecology: individuals, populations and communities. Blackwell Science, Oxford, UK. Blackman, R. L., and V. F. Eastop. 2000. Aphids on the world s crops. An identification and information guide. Second edition, John Wiley & Sons, Chinchester. 22

Blackman, R. L., and V. F. Eastop. 2007. Taxonomic issues. In H. F. van Emden and R. Harrington (eds), Aphids as crop pests. CAB International. Bonnemaison, L. 1965. Οι ζωικοί εχθροι των καλλιεργούμενων φυτών και των δασών. Θεσσαλονίκη. Briere, J. F., P. Pracros, A. Y. le Roux, and J. S. Pierre. 1999. A novel rate model of temperature-dependent development for arthropods. Environ. Entomol. 28: 22-29. CABI/EPPO (2002). Distribution maps of plant pests. CAB International publishing in association with European and Mediterranean Plant Protection Organization. Wallington, UK. Crowley, P. H, and E. K. Martin. 1989. Functional responses and interference within and between year classes of a dragonfly population. J. North Am. Benthol. Soc. 8: 211-221. DeAngelis, D., R. A. Goldstein, and R. V. O Neil. 1975. A model for trophic interaction. Ecology 56: 881-892. DeBach, P. 1964. The scope of biological control. In P. DeBach (ed), Biological control of insect pests and weeds. Chapman and Hall Ltd., London. Dixon, A. F. G. 2000. Insect predator-prey dynamics: ladybird beetles and biological control. Cambridge University Press, Cambridge, UK. Dostalkova, I., P. Kindlmann, and A. F. G. Dixon. 2002. Are classical predatorprey models relevant to the real world? J. Theor. Biol. 218: 323-330. Eykhoff, P. 1974. System identification: Parameter and state estimation. John Wiley & Sons, UK. Gertsev, V. I., and V. V. Gertseva. 2004. Classification of mathematical models in ecology. Ecol. Model. 178: 329-334. Gutierrez, A. P. 1996. Applied population ecology: a supply-demand approach. John Wiley & Sons, NY. Hassell, M. P. 1978. The dynamics of arthropod predator-prey systems. Princeton University Press. Hodek, I. 2012. Adult diapause in Coleoptera. Psyche (in press). Hodek, I., and A. Honěk. 1996. Ecology of Coccinellidae. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, The Netherlands. Holling, C. S. 1959. Some characteristics of simple types of predation and parasitism. Can. Entomol. 91: 385-398. 23

Jaramillo, J., A. Chabi-Olaye, C. Kamonjo, A. Jaramillo, F. E. Vega, H. M. Poehling, and C. Borgemeister. 2009. Thermal tolerance of the coffee berry borer Hypothenemus hampei: predictions of climate change impact on a tropical insect pest. PLoS one 4: e6478. Jervis, M. A., and M. J. W. Copland. 1996. Insect natural enemies - practical approaches to their study and evaluation. Chapman and Hall, London, UK. Jeschke, J. M., M. Kopp, and R. Tollrian. 2002. Predator functional responses: discriminating between handling and digesting prey. Ecol. Monogr. 72: 95-112. Johnson, C. G. 1952. The changing number of Aphis fabae Scop. Flying at crop level in relation to current weather and to the population on the crop. Ann. Αppl. Entomol. 525-547. Kalushkov, P., and I. Hodek. 2005. The effect of six species of aphids on some life history parameters of the ladybird Propylea quatuordecimpunctata (Coleoptera: Coccinellidae). Eur. J. Entomol. 102: 449-452. Καρανδεινός, Μ. Γ. 1986. Εισαγωγή στην πληθυσμιακή οικολογία. Τόμος Ι. Αθήνα. Kontodimas, D. C. 2012. Nonlinear models for describing development and fecundity of the pseudococcid predators Nephus includes and Nephus bisignatus. Entomol. Hell. 21: 13-24. Kontodimas, D. C., P. A. Eliopoulos, G. J. Stathas, and L. P. Economou. 2004. Comparative temperature-dependent development of Nephus includens (Kirsch) and Nephus bisignatus (Boheman) (Coleoptera: Coccinellidae) preying on Planococcus citri (Risso) (Homoptera: Pseudococcidae): evaluation of a linear and various nonlinear models using specific criteria. Environ. Entomol. 33: 1-11. Κοντοδήμας, Δ. Χ. 2004. Μελέτη της οικολογίας των αρπακτικών εντόμων Nephus bisignatus (Boheman) και Nephus includes (Kirsch) (Coleoptera: Coccinellidae), φυσικών εχθρών του Planococcus citri (Risso) (Homoptera: Pseudococcidae). Γεωπονικό Πανεπιστήμιο Αθηνών, Διδακτορική Διατριβή. Kovář, I. 1996. Morphology and anatomy. In I. Hodek and A. Honěk (eds), Ecology of Coccinellidae. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, The Netherlands. Lactin, D. J., N. J. Holliday, D. L. Johnson, and R. Craigen. 1995. Improved rate model of temperature-dependent development by arthropods. Environ. Entomol. 24: 68-75. 24